35億年前，伴隨藍藻的誕生，光合作用登上了歷史舞臺，並牢牢佔據著生物化學循環的C位。植物為了能最大程度的進行光合作用，可謂是耍盡花招，爭奇鬥豔。究其根本其競爭的本質是對光合作用的三要素：光、水和CO2的競爭。
從廣袤的海濱到無邊的荒漠，從炎熱的赤道到冰封的兩極，陸生植物均在使用大氣中的CO2。近幾個世紀的人類活動使大氣層中的CO2濃度從工業革命之前的280 ppm增加到了現在的379 ppm（IPCC2007），但是大氣中CO2的變化的程度與水體中一晝夜的變化相比實則小巫見大巫。
自然水體中無機碳的存在形式主要有CO2, HCO3-, CO32-，處於主導地位的無機碳形式由pH調控（圖1）。池塘和湖泊中，早晚的pH變化範圍為7.0-9.0, 那麼CO2在一天之中的濃度可以相差百倍。此外，CO2在水體中的擴散速率僅僅是空氣中的萬分之一，這進一步限制了沉水植物光合作用時CO2的有效供應。為了適應水體無機碳環境，沉水植物都做了哪些努力呢？
圖1 水體不同 pH 下無機碳存在的形態(Osmond, Winter et al. 1982)
削足適履——水生植物葉片結構的變化
地球上的生命皆誕生於海洋中，植物為了「登陸」，早在4億年前就演化出了氣孔，可以控制大氣中CO2的攝入及自身水分的散失。然而現存的沉水植物大多數都沒有（功能性的）氣孔，導致它們無法通過控制氣孔的開合來調節CO2的吸收。沉水植物的葉片通常會發育成非常薄的條形、卵圓形、絲狀或羽毛狀（圖2）。
據統計，全球沉水植物的葉片平均厚度約為130 μm，也就是大約兩到三個細胞的厚度，而陸生植物葉片的平均厚度約240 μm（Maberly & Gontero，2018）。這樣的葉片結構能增加比表面積，使葉片細胞能最大程度的和水體接觸，獲取水體中的無機碳。
圖2 沉水植物的葉片形態：（A）苦草，（B）龍舌草，（C）穗狀狐尾藻（付文龍拍攝）
廣開財路——利用底泥中的CO2
水生生態系統中的植物凋落物和動物的屍體殘渣有很大一部分會沉積到底泥裡，這些富含碳的有機物會在底泥微生物的作用下被分解，產生CO2和CH4。有些沉水植物，在根部和葉片中有大量連續的空洞，它們為CO2從沉積物擴散到葉片提供了路徑，從而可以從根部吸收底泥中的CO2，供給植物的光合作用。比如半邊蓮屬的Lobelia dortmanna和水韭屬的Isoetes australis 就可以從根部運輸底泥CO2到葉片進行光合作用（圖3）。
這類植物通常都根系發達、植株矮小，因為CO2從根部大葉片的擴散速率限制了植物的大小（Pedersen et al. 2011）。目前已知的沉水植物種，這類植物佔3%左右。
圖3 Lobelia dortmanna和Isoetes australis照片（圖片來源於網絡）
變廢為寶——利用HCO3-
自然水體pH通常在7到9之間，在這個範圍內，水體中無機碳主要以HCO3-的形式存在（圖1）。對於那些只能利用CO2的沉水植物而言，這部分無機碳就是無法利用的廢物。但看似「廢物」的HCO3-，卻被一部分植物當作香餑餑。目前已知的沉水植物中就有約50%的物種可以利用HCO3-作為碳源進行光合作用。
這些植物利用HCO3-的方式也多種多樣，有的植物向細胞外分泌碳酸酐酶，將HCO3-催化生成CO2，然後再吸收進葉片；有的植物向胞外分泌H+, 這些H+與HCO3-結合生成CO2，再被吸收；有些植物在細胞膜上演化出了碳酸氫根和陰離子交換通道，直接吸收HCO3-。當然這幾種HCO3-利用方式並不是互斥的，它們可以在同一個植物中同時存在（圖4）。
圖4 巨藻（Macrocystis Pyrifera）及其利用HCO3-的示意圖（Fernandez, P. A. et al 2014）（圖片來源於塔斯馬尼亞大學）
*Tips1：由於沉水植物吸收HCO3-需要額外的消耗能量，因此沉水植物中HCO3-利用現象雖然普遍，但是並不是在所有條件下都是最優的方式。
節省開支——C4代謝
夏日的正午陽光強烈，光合作用旺盛，水體中的CO2被消耗殆盡，產生大量的O2，導致水體的溶解氧處於飽和狀態。在低CO2和高O2的情況下，原本主要起固定CO2作用的酶Rubisco，反而會吸收O2產生CO2，這個過程叫做光呼吸。在光呼吸循環中，有大量的(75%)無機碳會被浪費。為了彌補Rubisco的缺陷，減少無機碳的浪費，沉水植物C4代謝途徑應運而生。在C4代謝過程中，從外界吸收的低濃度的CO2由催化效率更高的PEPC固定為含有4個碳原子的酸（比如：草醯乙酸，蘋果酸，天冬氨酸等），然後這些酸進入葉綠體，在Rubisco附近釋放出高濃度的CO2，抑制光呼吸過程。C4代謝就起到了減少無機碳浪費，並提高光合作用效率的作用。
目前主要在水鱉科植物中發現具有C4代謝過程的沉水植物，包括黑藻（Hydrilla verticillata）、水蘊草（艾格草Egeria densa）、龍舌草（Ottelia alismoides）和海菜花（Ottelia accuminata）等（圖5）。
圖5 黑藻和海菜花照片（付文龍拍攝）
*Tips2：PEPC以三個碳原子的酸為底物，固定一個CO2，形成四個碳原子的酸，在這個循環中幾乎所有的代謝中間物都含有4個碳原子因此稱為C4代謝途徑。
錯位競爭——CAM代謝
既然白天各種水生植物都在爭奪水體中的CO2或者HCO3-，且晚上還有呼吸作用產生的CO2，夜晚水體中含有豐富的CO2，那植物為什麼不晚上吸收CO2儲存起來呢？聰明的沉水植物當然也想到了這點，因此它們也演化出了和陸生植物類似的景天科酸代謝（CAM）途徑。CAM途徑是在夜間水體中CO2濃度較高的時候吸收二氧化碳，轉變為有機酸（一般為蘋果酸、檸檬酸或者天冬氨酸等）並存儲在液泡中。白天這些酸被運輸到葉綠體，釋放出CO2供給光合作用。這個過程也就導致了植物細胞在夜間的酸度比白天要高。
最典型的CAM代謝水生植物就是中華水韭（Isoetes sinensis），其晝夜酸度差可以高達110μequ/g鮮重（Yin et al2017 ）。除了中華水韭之外，澤番椒（Deinostema violaceum）也具有較強的CAM代謝能力，刺苦草也可能具有CAM途徑。
圖6 水韭（圖片來源：中國植物志）
*Tips3：CAM，景天科代謝，最初在景天科植物中發現他們細胞內的酸度在晝夜有很大的變化，因此命名為「景天科-酸-代謝」（Crassulaceanacid metabolism）。現在許多教材或文獻中都被誤解為「景天酸代謝」，事實上並沒有一種叫「景天酸」的物質。
多管齊下——多途徑碳固定
所謂武林高手，當然不止會一門功夫。為了更好的吸收無機碳進行光合作用，沉水植物當然也不止有一種吸收和固定無機碳的途徑。比如龍舌草葉片只有兩三層細胞，但它既可以吸收CO2，也可以利用HCO3-，還具備C4代謝途徑，在低CO2環境下還能發展出CAM代謝，可謂集多種碳濃縮機制於一身。
正是因為沉水植物的種種努力，才換來了它們在全球碳循環中不可或缺的地位。據估計海洋沉水植物固定的碳為40Pg每年，大約貢獻了全球海洋碳埋藏的20%，對維持全球碳庫的周轉和穩定起到了重要作用。
參考文獻：
1. Fernandez PA,Hurd CL, Roleda MY.（2014）.Bicarbonate uptake via an anion exchange protein is the main mechanism ofinorganic carbon acquisition by the giant kelpMacrocystis pyrifera(Laminariales,Phaeophyceae) under variable pH. J Phycol 50(6): 998-1008.
2. Maberly,Stephen Christopher; Gontero, Brigitte. (2018). Trade-offs and synergies in thestructural and functional characteristics of leaves photosynthesizing inaquatic environments. In: The leaf: a platform for performing photosynthesis.Springer, Cham, 2018. p. 307-343.
3. Osmond, C.(1978). "Crassulacean acid metabolism: a curiosity in context."Annual Review of Plant Physiology 29: 379-414
4. Pedersen O,Pulido C, Rich SM, Colmer TD. (2011). In situ O2 dynamics in submerged Isoetesaustralis: varied leaf gas permeability influences underwater photosynthesisand internal O2. J Exp Bot 62:4691–4700
5. Solomon S.2007. IPCC (2007): Climate change the physical science basis. AGUFM 2007:U43D-01.
6. Yin L, Li W,Madsen TV, Maberly SC, Bowes G. (2017). Photosynthetic inorganic carbonacquisition in 30 freshwater macrophytes. Aquatic Botany 140: 48-54
來源：中國科學院武漢植物園