本文轉載自發表於wildfowl (2020)第70期的Reproductive ecology of Baer’s pochard Aythya baeri in south China，由周玉棟翻譯，魏賽校訂。
魏賽1，賈卉1，陳亞文1，潘務遠1，陳語嫣1，盧群2，陶旭東3，丁長青4，盧欣1，*
1武漢大學生命科學學院生態學系，武漢，中國。
2黃陂電力公司，武漢，中國
3野生鳥類與溼地信託，WFF中國武漢辦事處，中國武漢。
4北京林業大學生態與自然保護學院，中國北京。
*通訊作者。電子郵件:luxinwh@163.com
摘要
青頭潛鴨是一種被IUCN列為極危物種的潛鴨，但是目前缺乏對其繁殖生態學的研究，以至於影響對其的保護。因此，我們做了該物種在中國南方亞熱帶地區的的繁殖報告，該位置位於傳統繁殖區域南部。青頭潛鴨在未受破壞的原始溼地棲息，築巢於淺水或高於水線的挺水植被中。產卵於4月下旬至7月中旬。每窩產卵數量5至14枚，平均9.7枚（在調查的31個巢中有29%的巢發現了同種巢寄生的證據）。平均孵化時間24天（23~26天），在記錄的45次繁殖嘗試中，至少有一隻雛鳥出飛的概率為38%（使用Mayfield方法估算機率為41%），這一繁殖成功率與其他幾種瀕危的潛鴨種類相近。通常繁殖失敗的原因包括可能由於高溫天氣導致的棄巢、黃鼬的巢捕食和洪澇。基於這些調查結果，我們建議保護至少120公頃的連續溼地，保護與開放水域相鄰的挺水植被，提供人工巢點微環境（如築巢平臺），可能會提高該物種的繁殖成功率。
前言
青頭潛鴨是一種東亞地區特有的潛鴨，這種潛鴨繁殖於俄羅斯東部和中國東北地區，越冬於中國南方。在日本、韓國、緬甸、泰國、孟加拉國以及印度零散越冬記錄。歷史上認為青頭潛鴨曾廣布於這些區域，但是1988年以後，被IUCN反覆評估為近危、易危、瀕危。在經歷三年急劇的種群下降之後，2012年直接被列為IUCN極危物種。2019年IUCN統計該物種全球成鳥種群數量小於700隻，使該物種成為全球最瀕危的水禽之一。基於該物種的當前狀況，由東亞-澳大利西亞遷飛合作夥伴組織（East Asian-Australasian Flyway Partnership，EAAFP）協調組織的青頭潛鴨專案組（Baer’s Pochard Task Force，BPTF）開展一項單一物種行動計劃（Single Species Action Plan ，SSAP）。現在在中國青頭潛鴨的核心繁殖區和越冬區已經成立了一個工作組來監測和保護該物種。
作為保護政策制定的第一步，自2010年以來，在其分布範圍內，夏季和冬季的物種分布、生境和種群規模一直是調查主題，特別在中國。這項工作在發現青頭潛鴨傳統公認的繁殖區域以南的度夏和繁殖地方面取得了顯著的進展。這些區域包括衡水湖、黃河新鄉段、鄒城、民權縣、滁州、府河以及東湖(Hearn et al. 2013; Hearn 2015; Wu et al. 2018; Xu et al. 2019;圖1)。與此同時，自上世紀九十年代以來，在中國東北和俄羅斯這些傳統的繁殖點沒有再發現該物種繁殖的證據（圖1）。
儘管事實上我們需要評估該物種年繁殖成功率，以便於我們更好地了解該物種種群數量減少的原因，但是目前並沒有該物種在這些區域的繁殖生態學研究。目前已有的3篇文章都是基於只有2~7個巢的調研所得出的結論。最有價值的調查研究已經是1992年在向海保護區開展的，時間已接近30年，該傳統繁殖區已經不再有青頭潛鴨分布。
圖1 目前青頭潛鴨的分布狀況。上部灰色點狀陰影區域與下部灰色陰影區域分別為傳統的繁殖區與和越冬區域，2012年以來發現的繁殖點用點狀圓圈標記，箭頭指示為當前研究區域。
本文中，我們所做的繁殖生態學研究是2018至2019年間，在府河溼地（該地處於長江流域中部，也是該物種傳統的越冬地之一）所取樣監測的45個巢所得出。我們提供該物種的繁殖季節、築巢生境、繁殖行為以及築巢位置、窩卵數、孵化周期以及孵化成功率等信息。這些信息將為該物種的自然史研究提供幫助，以及有助於將來為該極危物種的保護提供支持。
觀測結果都是在府河溼地獲得。該溼地位於武漢市區25公裡處，實際生境見圖2。我們在覆蓋挺水植被的溼地中選取一個青頭潛鴨繁殖的觀測點，該地點周圍為農田。溼地的挺水植被包括莎草、蘆葦、香蒲、蓮、野稻等。儘管溼地受到水產養殖業的影響，但是在青頭潛鴨的繁殖季節，通常這些水域的植被不會受到收割或者放牧的威脅。
圖2 調查點生境圖，展示了青頭潛鴨的營巢生境（盧群 攝）
2018和2019年的5月中旬至8月上旬進行了實地調查，我們在溼地中的83公頃的池塘裡對青頭潛鴨的繁殖巢進行了系統性的搜尋。當一個繁殖巢第一次被發現後，我們會對其編號，並對其的GPS定位信息進行記錄，描述該巢所在生境的信息（巢位1米區域內的水深、植被類型、最大植被高於水面的高度）。同時會測量巢的尺寸、產卵規模，並使用精度0.01克的電子秤稱量卵的重量，使用精度0.1mm的遊標卡尺測量卵的長度和寬度。後續對於大多數繁殖巢（其中的39個）進行不少於一周一次的訪問以監測繁殖成功率。其中7個巢是雌鳥正在孵卵或者卵正要孵化，對於這7個巢採取每個1~2天的時間進行回訪監測以確定何時孵卵和孵化並估算孵卵的持續時間。有6個巢在整個監測過程中只被探訪了1次，因為這些巢穴在首次發現時就已經被遺棄，但這些巢在巢的尺寸、卵的規模和大小方面的數據可以提供幫助。為了減少對青頭潛鴨繁殖的幹擾，我們在調查後會小心的恢復周邊植被的樣貌。
9個被隨機選中的巢通過攝像機記錄影像資料以獲得繁殖行為方面的信息。在產卵期（1個巢）或者孵化期（8個巢），相機被固定在支撐物上，然後插在距離巢2~3米遠的位置。每次記錄至少連續24小時時長，平均對每個巢的記錄時間是5.6天。產卵或者孵卵的雌鳥在巢中狀態自然放鬆，甚至在剛剛設置完相機後的幾分鐘內亦如此。視頻信息主要記錄了雌鴨在巢中的各種行為，包括進出巢的時間、修復巢的結構以及巢捕食等。很可惜我們無法保存大量的視頻數據，只能記錄到其中2個巢的雌鴨進出巢的時間表。
巢的分布密度是通過植被中巢點數量除以谷歌地圖上顯示的調查區域內挺水植被覆蓋面積估算出來的。青頭潛鴨的巢周邊的挺水植被一年之內都是在變化的，當遇到大雨或者養殖用水調控時，植被數量會大量減少。巢間距根據巢的位置計算得出。卵的尺寸計算公式是「長*寬的平方」（相當於圓柱面積） 我們通過數卵的數量來估算大概的產卵時間，（從第一個卵被產下後開始計算，基本上是每天產1枚卵），通過新鮮卵重和卵大小與卵每日質量損失率的關係估算卵的發育階段。孵化周期從最後一枚卵被產下到最後一隻雛鳥被孵化計算。
當同一個巢中一天之內產下一枚以上的卵或者孵卵開始幾天後再添新卵，就認為是發生了種內巢寄生。這兩種行為在兩個不同的巢中被攝像機記錄。被斑嘴鴨寄生也被認為是具有潛在可能的。斑嘴鴨是青頭潛鴨繁殖調查區域內唯一築巢的另一種水禽，巢的密度很低。被斑嘴鴨寄生產卵應該會被很輕易的確認，因為斑嘴鴨的卵尺寸明顯更大。但是在2年的研究周期中並未發現斑嘴鴨寄生青頭潛鴨的行為。雖然綠頭鴨也出現在本調查的區域，但是並未發現綠頭鴨在青頭潛鴨繁殖的溼地中築巢。
一個巢中的卵被雌鳥放冷未孵卵長達4小時（最長離巢時間），且沒有記錄到雌鳥返回的證據，則認為這個巢被雌鳥放棄。一個巢的結構被破壞並且有卵黃在附近地面殘留，認為該巢被掠食者破壞。只要有一隻雛鳥孵化就認為該巢是孵化成功的。巢的孵化成功率是基於所有被調查的巢中孵化成功的巢所佔比例計算得到的。我們也採用Mayfield方法來計算巢的孵化成功率。巢的暴露時間是巢仍具活性的天數，假設巢狀態發生變化是通過計算兩次巢穴檢查的中間時間獲得的。
所有的統計分析都是使用R程序（R Core Team 2018）。描述性的統計量表述為均值±標準差，顯著性水平設置為P<0.05。
所有被監測的青頭潛鴨都使用挺水植物（莎草）（43個巢）或蘆葦（2個巢）作為營巢環境。挺水植物中，莎草的高度在0.3~1.8米之間，蘆葦高度1.9~2米之間。2018年調查的巢密度是在66公頃挺水植被區域達到每公頃0.58個巢，2019年該數據是在14公頃挺水植被區域內每公頃0.5個巢。2019年巢密度的降低是由於洪澇導致的水位上漲。2018 (53.8 ± 54.2 m, range = 4.3–269.9 m, n = 38)和2019 (50.3 ± 82.9 m, range = 8.4–235.5 m, n = 7. 獨立樣本測試: t43 = 1.44, P = 0.89, n.s.)兩年的巢間距數據是基本一致。
築巢位置在挺水植物之間，通常在淺水域（24個巢所處位置水深小於1米）。也有巢在水中小島或者略高於水面的田埂處（21個巢）。巢周圍的水深是0.3~0.9米，但是大雨之後水深會漲到1.5米。巢距離最近的池塘的距離於1~50米之間，巢的形狀呈矮圓柱形，由附近搜集的莎草構成，內襯一層絨羽。其中39個巢外直徑平均尺寸是32.9±4cm，內直徑17.9±1.5釐米，巢深度（從巢內壁底部到頂部）8.87±1.9釐米，高度（從巢外壁的底部到最高點）26±14.9釐米。
繁殖參數
青頭潛鴨於4月下旬開始產卵，結束於7月中旬（見圖3），在這80天左右的周期中，大多數卵產於5月，在7月14之後未見繼續產卵。由於整個繁殖周期（包括築巢、產卵、孵化、育雛）大約70天，雌鳥營造第二個巢的機率非常小。在第一次的巢被破壞或者第一次繁育失敗的情況下，少量的會二次築巢。
圖3 青頭潛鴨首次產卵時間
青頭潛鴨的卵為白色沒有斑點（如圖4a）,394卵記錄的平均長度是51.4±1.7mm (46.5–57.0 mm)，寬度38.5±1.1mm (35.0–41.0 mm)，平均體積76.507±6.149mm3 (range = 56,963– 95,817 mm3)。新鮮的卵質量42.6±2.5g (37.8–47.7 g, n = 118)。平均窩卵數9.7 ± 2.4個（5–14個，n=29），不包括同種巢寄生的巢。窩卵數隨繁殖季節的推進大幅下降。（窩卵數相對於2018年4月1日開始產卵之後的天數，Pearson相關性：r25=–0.40, P=0.04）。窩內總平均卵體積。
有證據表明31個巢中的9個存在種內巢寄生現象。一般每個宿主巢中的寄生卵的數量是1~7枚(2.9 ± 2.3 eggs, n = 9)，2018和2019年，種內寄生的概率大致相同，分別是29.2%和28.6%。宿主巢中不排除寄生卵窩卵數為12.1 ± 2.1枚（9-15枚），排除寄生卵後窩卵數為9.2 ± 3.5（3-14枚）。前者明顯高於未被寄生的巢，而排除寄生卵之後並不比正常巢窩卵數更多。。這種 結果並不是因為在繁殖季早期窩卵數更大的時候發生寄生現象而導致的結果，因為宿主不會早於非宿主開始繁殖行為。
最後一個卵產完後雌鳥開始孵卵行為（圖4b），平均孵化時間24.3±1.2天（23– 26天，n=6）。通常需要1至3天完成一個巢中所有雛鳥的孵化。
圖4. 青頭潛鴨的卵（a），炎熱天氣孵卵的雌性（b）和雌鴨及雛鴨（c）。注意在（c）中，當由於連續降水導致池塘中水位上升時，雌鴨清除了巢周圍的挺水植物將巢墊高。
繁殖行為
青頭潛鴨在至少在一個繁殖季節表現出一夫一妻制。四月中旬經常會見到一雌一雄兩隻鳥在一起。現場觀測證實在產卵期，一夫一妻制仍然維持很好。視頻影像資料證實在9個巢接近50天的孵化期內，雄鳥不會出現在巢附近，雄性也不參與孵化後的育雛工作（n=5）。視頻記錄到雌鳥每日（24小時）會離巢2– 3次（2.5 ± 0.6，n=4天），通常在5:47~20:03（13:53±4.3h，n=11次記錄）之間。離巢時間長24~240（88±71min, n=7次記錄）分鐘。幾乎在每次離巢期間雌鳥都會用覆蓋物覆蓋卵，孵化時會把植物材料覆蓋在自己背部，或許這是一種保護自己免於掠食者侵襲的偽裝。大雨和人工操縱的放水可能會引起水位上升從而使巢受到被淹沒的威脅。為了應對這一威脅，雌鳥會不斷加高巢穴。孵化期兩個巢中記錄到雌鳥使用巢周邊的挺水植物增加巢的高度，儘管這種行為可能會降低巢的隱蔽性(圖4c)。 正午高溫時間雌鳥會站在巢上為卵遮擋陽光，並促使卵周邊空氣流動。視頻記錄到2個巢的雌鳥頻繁的打溼羽毛帶回巢中為卵降溫。
兩次不同巢的種內巢寄生被相機記錄到，一次是在產卵期，一次在孵卵期，時間都在早上（9：00h左右）。前者記錄到寄生雌性和一隻雄鳥（可能是寄生雌性的配偶）和宿主雌鳥纏鬥或對峙長達13分鐘。寄生雌性和寄主同時在巢中共處4分鐘成功產卵。後一個事件中只記錄到寄生的雌鳥，它待在寄主旁邊2~3分鐘後找機會產下卵。
繁殖成功
2018年共記錄到346枚卵。其中107枚孵化成功，孵化率30.9%。2019年記錄到52枚卵，孵化率19.2%。平均每個巢孵化7.3±3.8（3-16隻，n=16）只雛鳥。部分卵孵化失敗，出現卵孵化失敗的巢數量佔比87.5%.（16個巢中的14個）。平均每個巢有4.1±1.9（1-9枚，n=14）個卵未能孵化。
2018年記錄的38個巢中的16個巢至少孵化一隻雛鳥。巢孵化成功率達到42%。2019年發現的7個巢中僅1巢孵化成功，孵化成功率只有14.3%。合併兩年數據，總體的巢孵化成功率（nest success rate）為37.8%。Mayfield估計的2018年的巢孵化成功路是45.4%，2019年為22.6%。，兩年的總體統計是41.2%。有三個主要原因影響孵化失敗：棄巢、巢捕食（主要是黃鼠狼，在兩個巢中有視頻記錄）和洪水。導致繁殖完全失敗的因素（棄巢、巢捕食和洪水）在不同年份之間有所差異，在2018年分別為63.6%，22.7%和13.6%，在2019年分別為0%，66.7%和33.3%。被寄生的巢孵化成功率（9個巢中55.6%）高於未被寄生的巢（29個巢中37.8%），儘管這一差異沒有統計學意義（χ21 = 0.88, P = 0.35, n.s.）。
這項研究提供了一種潛鴨在亞熱帶地區繁殖生物學的信息，鳥類學家對此知之甚少。在這些區域中，溫暖的氣候有助於延長鳥類的繁殖時間。因此我們調查的區域內的青頭潛鴨繁殖時間兩倍於5月下旬繁殖的傳統的中國東北地區。時間的延長並不會使雌鳥每年育雛兩次，繁殖時間的延長可以保證在雌鳥第一次育雛失敗後進行下一次補充育雛。
雖然雀形目在廣泛範圍內顯示出窩卵數隨緯度增加的趨勢，但是水禽卻表現出相反趨勢。雖然我們應該謹慎對待小樣本的研究，但是我們研究種群的窩卵數平均來說比中國更北方的窩卵數要小。與此同時，我們研究的青頭潛鴨的卵體積要大於黃河流域（新鄉）的種群，但比向海保護區種群的要小。當受到能量制約的時候，生物體往往會在後代大小和數量之間做出權衡。在多個水禽進化分支中，卵大小與窩卵數之間通常是負相關，但是在種內水平上通常不存在這種關係(Rohwer 1988; Christians 2000; Blums et al. 2002)。本文研究的青頭潛鴨適用於後一種情況。在單親育雛的鳥類中（包括水禽），可能是因為食物限制，窩卵數會隨季節降低。當前青頭潛鴨的研究中也體現了這種模式。
種內巢寄生經常發生在包含潛鴨在內的水鳥之中（Yom-Tov 2001; Andersson et al. 2019），我們研究表明青頭潛鴨的被寄生概率為29%，低於其他潛鴨屬的水平（見表1）。青頭潛鴨種內巢寄生的適應性機制仍不清楚，後續的研究應該調查寄生者與宿主之間的關係，從適合度角度評估社會寄生的進化意義。
表1. 潛鴨屬Aythya物種之間繁殖參數的對比。使用傳統方法或Mayfield方法（標有上標M）來計算巢成功率。
繁殖成功
亞熱帶區域的青頭潛鴨較1980年代調查的東北方種群具有明顯更高的繁殖成功率(Gao et al. 1992)。當前研究的巢成功率在同樣瀕危的幾種潛鴨的巢成功率中處於中等水平。假設我們的研究結果同樣適用於其他區域，則表明在巢階段的繁殖成功並不是影響種群數量下降的主要原因。
兩年調查造成繁殖完全失敗的原因有所區別。2018年是棄巢，2019年是巢捕食。棄巢的原因可能是高氣溫。鳥卵通常在36-40℃之間孵化，極端高溫可能會導致孵化期間的雌鳥能量損耗過大。即使是短暫暴露於40.5℃或更高的溫度，發育中的胚胎都會極為敏感。長江中遊的青頭潛鴨繁殖高峰期氣溫往往高於35℃。由於茂密的植物限制了熱水汽的疏通，巢周邊溫度可能會更高，可能對青頭潛鴨產生過熱壓力。2018年的孵化高峰期中，有9天每日最高溫高於35度，2019年只有1天，這可能導致了兩年棄巢率調查結果的區別。
與2018年相比，2019年研究區域內放養了60~70頭水牛，水牛的活動破壞了挺水植物，為黃鼠狼找到鴨巢提供了便捷通道，由此造成了更高的巢捕食率，，。在孵化高峰期，2019年的降水量（804mm）高於2018年（716mm），可以解釋什麼2019年巢失敗率高於2018年。乾旱年份會使哺乳類掠食者更容易接近巢時，巢捕食可能以間接方式與降水有關。
水鳥的種內或種間巢寄生會導致宿主雌鳥放棄巢穴，可能是由於宿主增加的適合度成本或是孵化過大窩卵的能力有限。但是在我們的研究中，被寄生的巢穴表現出更高的孵化成功率。
沒有證據表明調查者的訪問會導致棄巢和巢捕食。39個被不斷造訪的巢中，其中33個在第二次造訪時仍具活性或者成功，2個巢被水淹沒，4個巢被遺棄或遭到捕食。這4個巢在孵化期每1~2天造訪一次，至少到開始出雛這些巢仍有活性，在孵化後期造訪更頻繁。2個成功孵化，1個被洪水侵襲，一個遭遇掠食者。有6個已知命運的巢穴其中1個繁殖成功，2個受到洪水侵襲，剩下的3個被放棄和遭遇掠食者。被相機監控的9個巢穴表現出高於平均水平的成功率（55%）。有5個巢在發現時就已經失敗，1個是由於被水淹沒，其他4個是由於棄巢或捕食。
對保護的啟示
這項研究揭示了青頭潛鴨對繁殖生境的需求和限制其繁殖成功的原因，可能為該極危物種的保護提供可靠的建議。生境，是物種保護的首要任務。直到目前，本研究表明在武漢周邊存在120公頃（2018）和154公頃（2019）大小的連續溼地存在青頭潛鴨的繁殖行為。我們的研究表明青頭潛鴨依靠有挺水植物的池塘繁殖，水深要大於1.5米，有助於其潛水覓食。因此我們認為至少120公頃具有挺水植物和足夠多開放水域的連續溼地才可以維持一個可繁殖的種群。
不幸的是長江中遊區域適合青頭潛鴨繁殖的溼地目前已經十分少見並且呈破碎的斑塊狀，這裡的溼地在歷史上要更廣泛。因此以青頭潛鴨為旗艦種，促進溼地生態系統的恢復是一個重要基礎，鑑於中國政府已經開展了保護長江流域生態的政策，這一點是可行的。一個迫切的需求是對適合青頭潛鴨繁殖的溼地單元進行評估，這些溼地由於由於一些因素還沒有被青頭潛鴨發現或利用，這樣的調查可以使我們確定符合保護條件的溼地。目前的政策也只是專注於大面積的溼地保護，然而本項研究表明小的被分割的生境良好的溼地也是青頭潛鴨以高繁殖密度的形式聚集繁殖的場所。正如最近一項研究所示，保護這樣的具生產力的區域對於保護來說更為緊迫，因為它們更有助於當地的生物多樣性，並且特別容易受到當地人類活動的影響（Wintle et al. 2019）。
在棲息地管理方面，我們建議提供既包含挺水植物又有開放性深水區的最優溼地斑塊，將是改善青頭潛鴨繁殖生境的有效措施。強降水和養殖池塘水位調控造成的水位上漲可能導致青頭潛鴨巢的繁殖完全失敗。根據青頭潛鴨的繁殖情況強制調控池塘的水位，可以確保最佳繁殖生境，減少洪水帶來的風險。2019年的研究表明水牛活動是導致繁殖失敗的潛在因素，因此應當與當地社區合作，防止牲畜進入青頭潛鴨繁殖的池塘。
保護措施也包括營巢點微生境的建立。青頭潛鴨傾向於在獨立的小平臺上築巢，這樣的微生境在池塘中很隨機，但通常不滿足其他築巢條件。因此我們建議在水中可以建立人工築巢平臺，可能會增加青頭潛鴨的繁殖密度，同時也可以防止哺乳類掠食者進入鴨巢。我們的研究表明，亞熱帶地區在孵卵過程中的高溫可能是導致繁殖失敗的主要原因，最近一項研究也表明，熱浪可能會導致正在發育的鳥類胚胎死亡（Griffith et al. 2016）。種植蓮等大葉植物或在巢周圍增加人工庇護有助於改善巢中的溫度條件，避免在高溫階段出現的過熱風險。不過長遠的看來，全球溫度升高會對該物種在亞熱帶地區的繁殖造成影響。
應當注意的是，以上的建議的管理方法都應視為「假設性意見」。應進行跟蹤監測和評估，以確定不同措施的有效性；如果證明它們沒有達到預期的效果，則需要進行修改。實際上自2015年開始就記錄到青頭潛鴨會全年停留在亞熱帶區域，但繁殖和越冬的是否為同一個體尚且不得而知。為了更好地了解青頭潛鴨種群下降的原因，我們應該確定在中國南方這個研究區繁殖和越冬的個體是否相同。針對這個問題的最有效方法是實施個體標記，更好的當然是使用遙感設備，使我們能夠在整個年度周期內監視個體的移動和棲息地使用情況。這個方法還可以標點該物種目前未知的活動區域，根據青頭潛鴨的遷徙途徑，提供更多的生境需求信息，反過來也可以將來建立完整的特定性保護區網絡提供基礎。
致謝
我們感謝張珂的現場協助以及R. Hearn（BPTF的專家）的指導。我們感謝Anthony Fox, Eileen Rees和三位匿名審稿人對本文的早期版本提出的寶貴意見。本研究得到長江保護基金會的支持。
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