接上篇
（三）C---環周切緣（CRM）
CRM為直腸癌給予標準的全直腸繫膜切除術後標本周圍切緣，是完全包繞直腸和繫膜盆筋膜髒層，直腸繫膜筋膜（MRF）是包裹直腸周圍脂肪和直腸的一層精細的低信號層，代表了TME前切除術的手術切除平面。在MRI術前評估上，MRF是TME手術患者潛在的CRM。CRM陽性是直腸癌局部復發和低生存率的重要獨立預後因素。
上圖顯示不同患者的軸位T2加權圖像，報告到CRM的距離和CRM的受累情況。（a）T3a腫瘤的CRM，虛線描述出直腸繫膜筋膜，預測CRM準確。（b）T3a腫瘤遠離直腸繫膜筋膜（黑色箭頭）。但是直腸繫膜筋膜上可疑的淋巴結（白色箭頭）增加了潛在CRM受累的可能性（CRM=0mm）。（c）T3d腫瘤局限於固有肌層內，腫瘤與直腸繫膜筋膜鄰接（白色長箭頭所示；此水平腫瘤為T2）。侵襲性邊界出現在左後外側（白色短箭頭）。腫瘤的CRM值為5mm。然而，有兩個混合信號強度淋巴結（黑色短箭頭）毗鄰直腸繫膜顯示CRM為0mm。（d） T3c腫瘤，EMVI與腹膜交界（白色箭頭）和不規則、不均勻信號強度的淋巴結-腫瘤通過淋巴結包膜延伸，並臨近直腸繫膜（黑色箭頭）（預測CRM=0 mm）。
下圖顯示MR圖像上CRM切緣陽性的不同模式。
CRM切緣陽性示意圖
Stephanie Nougaret等認為MRI診斷CRM陽性切緣有以下幾個原則：1.陽性切緣是指腫瘤位於腸繫膜筋膜1毫米以內；2.陽性切緣可能是由於腫瘤沉積、主要腫瘤擴展、壁外血管侵犯（EMVI）或可疑淋巴結所致；3. MRI的目的是評估直腸跨壁腫瘤生長的程度及其與直腸繫膜結構的關係，直腸腔內造影劑擴張直腸可壓迫直腸繫膜脂肪，這可能高估了筋膜受累，妨礙了對直腸繫膜淋巴結的評估，因此歐洲胃腸和腹部放射學會（ESGAR）2012年共識會議建議MRI評估直腸癌時使用外部線圈，不建議使用直腸內線圈，不建議常規使用直腸內填充或灌腸。但因為DWI的常規適用，在ESGAR2016年共識會議中專家對MRI檢查前直腸腔內填充推薦比例有所上升，但仍然不作為常規推薦。Stephanie Nougaret等認為直腸繫膜脂肪可能很薄，局部直腸可能接近MRF。在直腸向前臨近直腸繫膜筋膜的病例中，在評估CRM受累之前，腫瘤必須至少處於T3期，因為這與T1或T2腫瘤無關。
(四）E---壁外血管侵犯（EMVI）
EMVI發生在高達一半的結直腸癌病例中，是局部和遠處復發和總生存率較低的獨立危險因素。它被定義為在腸繫膜脂肪固有肌層以外的血管內存在惡性細胞。MR成像是唯一一種顯示直腸癌EMVI的成像方式（見下圖）。
下圖顯示磁共振成像EMVI。下圖(a)腫瘤旁有部分正常血管(箭頭)，但血管內無腫瘤信號:無明顯EMVI跡象(見上圖,A)。下圖(b, c)血管內中等信號。血管管徑增大(箭頭)，高度懷疑為EMVI(見上圖,B)。
Stephanie Nougaret等建議的MAI診斷EMVI的徵象：
1.根據定義，EMVI必須與至少屬於T3類的腫瘤相關。T1期或T2期不可能侵犯壁外血管。
2.當腫瘤靠近血管時，MRI醫生應考慮EMVI的可能性。
3.提示EMVI的徵象是：（a）血管結構內存在腫瘤信號強度；（b）血管擴張；（c）腫瘤通過或超出血管壁擴張，破壞血管邊界。
4.最後，如果存在EMVI，則必須考慮受累靜脈是否威脅到直腸繫膜筋膜（即它們是否在筋膜的1mm範圍內）
MRI評估的EMVI與組織學上EMVI的存在相關，並且其存在與隨後的復發和較差的生存率相關，歐洲胃腸和腹部放射學會（ESGAR）2016年共識會議建議不論初診還是新輔助治療後（術前治療後）的直腸癌應常規評估EMVI。這主要得益於新的證據出現，因為ESGAR2012年共識會議中專家對新輔助治療後的EMVI沒有建議。
（五）N：直腸癌MRI淋巴結分期
1. 淋巴結影像學評估
淋巴結狀態是公認的直腸癌重要預後危險因素。腫瘤陽性淋巴結數目越多，局部復發的風險就越高。然而，淋巴結狀態的預測仍然是影像學醫生面臨的一個問題。然而，MRC-CR07試驗表明，當手術平面（見下圖）完成時，僅對淋巴結疾病進行新輔助治療幾乎沒有益處，由於現代外科精細化手術，風險狀況發生了變化，現在風險與遠處疾病相關，而不是局部失敗。因此，手術標本中的惡性淋巴結是提供輔助化療以降低遠處疾病復發風險的另一個原因。
全直腸繫膜切除平面。圖示盆腔和全直腸繫膜切除平面，
直腸和直腸繫膜脂肪整體切除。虛線表示切除線。
目前臨床可用於直腸癌術前淋巴結分期評估的影像學方法均具有一定的局限性：多層螺旋CT（multislice CT， MSCT）、常規核磁共振成像（magnetic resonance imaging， MRI） 及直腸腔內超聲（endorectal ultrasound，ERUS），均以形態學指標為依據，判斷淋巴結是否腫瘤轉移是目前國內外學者研究的熱點，也是臨床醫生決定治療方案必須要考慮的問題。結直腸周圍和腸繫膜血管周圍腫大淋巴結能否發現，既決定N分期，也是手術方式選擇的重要因素，而腸鏡、鋇劑造影、普通超聲檢查在這方面價值都不大。
ERUS N分期
直腸內超聲（ERUS）對直腸有很高的組織解析度，直腸在超聲下從內向外顯示分5層解剖結構：黏膜層（高回聲帶）、黏膜下層（低回聲帶）、黏膜肌層（高回聲帶）、固有肌層（低回聲帶）和漿膜層（高回聲帶），其是評估直腸壁侵犯深度的最常用檢測手段，也是最早應用於直腸癌T分期的影像學手段。採用ERUS進行淋巴結分期其靈敏度和特異性分別約為55%和78%。與惡性侵犯相關的淋巴結超聲變化包括低回聲、圓形結節狀、結節直徑≥1 cm。淋巴結直徑若>0.5 cm，轉移可能性介於50%~70%，而直徑<4 mm 的淋巴結，轉移可能性則<20%。直腸腔內超聲研究中的一個重要觀察結果是，與淋巴結大小相比，成像淋巴結的內部結構與轉移的相關性更好，不均勻性和淋巴門反射率是淋巴結狀態的重要判別因素。Katsura等人指出，如果除了考慮淋巴結的大小外，還考慮到淋巴結的回聲，則可以提高腔內超聲的特異性。混合性高回聲淋巴結轉移較均勻高回聲淋巴結轉移更為常見。但ERUS僅用於評估直腸周圍或直腸繫膜淋巴結，不能區分直腸繫膜筋膜內外的淋巴結，因為在其不能識別直腸繫膜筋膜，而後者對於確定全直腸繫膜切除術中T3期腫瘤的擴散也很重要，而CT和MR成像在評估髂骨和腸繫膜或腹膜後淋巴結方面較ERUS更有優勢。
ERUS及彈性成像之間的聯繫已經被證明在評估前列腺、直腸腫瘤方面作用較大，彈性成像能較好的區分良惡性腫瘤（惡性腫瘤平均應變比值大於1.25，良性腫瘤平均應變比值小於1.25）。在腫瘤分期方面，彈性成像和TRUS有助於區分pT0期和pT1期，其結果優於MRI。但病理性淋巴結的特徵並不包括其彈性，BRDEA等認為在彈性成像期間，這些淋巴結似乎比直腸周圍脂肪更堅硬（見下圖）。
彩色彈性成像的剛性淋巴結（箭頭）。Tu =腫瘤
CT影像學N分期
MSCT目前對轉移性淋巴結的判定標準主要依據淋巴結的大小。多項研究顯示基於淋巴結大小診斷轉移性淋巴結時，MSCT的敏感度為25%~86%（各類文獻報導不一），在CT 圖像上，淋巴結表現為直腸周圍脂肪組織內的圓形或橢圓形結構（見下圖）。淋巴結必須同一些垂直通過掃描平面的圓形血管結構相鑑別，應用增強掃描對於鑑別淋巴結和血管有一定幫助，淋巴結的強化程度要低於血管的強化程度。
直腸癌淋巴結轉移，增強CT見腸周增大的淋巴結（白箭頭）
Chiesura-Corona 等研究應用薄層CT 掃描（層厚3~5mm），以腸周淋巴結直徑>5mm 作為淋巴結轉移的診斷標準，診斷準確性可達79.2%，敏感性和陰性預測值分別達到88.5%和86.5%。淋巴結的病理性改變可導致其內血管通透性發生變化。MSCT對淋巴結轉移的診斷效果不佳，一個原因是MSCT 無法鑑別炎性淋巴結腫大和癌性淋巴結轉移所致；另外CT由於密度限制，若直腸周圍結構受到侵犯，組織間無密度差，CT掃描則不能分辨混雜的轉移淋巴結。
近年開始應用的雙能CT（dual-energy CT, DECT）顯示瘤性病變的碘基值、標準化碘基值（normalizedIC, NIC）均高於炎性病變，而腫瘤性病變與炎性病變的CT值間差異無統計學意義，由此可通過測量計算NIC及能譜曲線斜率來定量分析直腸癌腸周脂肪組織是否受侵。Liu 等通過測量並計算直腸癌腸周淋巴結的NIC發現，直腸癌腸周轉移性淋巴結的NIC（0.47±0.18）明顯低於非轉移性淋巴結（0.64±0.17），研究還指出以淋巴結短徑5.45 mm為閾值時，MSCT診斷轉移性淋巴結的敏感度高達90%， 但其特異度及準確度僅為46.8%和55.6%，而以NIC閾值為0.55 時，DECT 診斷轉移性淋巴結的特異度及準確度提高至70%及72.4%。楊雪君等研究顯示應用能譜曲線特徵診斷直腸癌腸周轉移性淋巴結與病理結果的一致性（κ=0.899）明顯高於應用MSCT常規形態學中的淋巴結長短徑之比和強化CT值診斷轉移性淋巴結與病理結果的一致性（κ值分別為0.100 和0.016），也顯示出來DECT在直腸癌轉移淋巴結診斷時的優勢，但其缺點在於對早期黏膜下層直腸癌、低位直腸癌腸周脂肪組織及較小淋巴結較難分辨。如果不考慮經濟問題，DECT與ERUS及MRI檢查進行優勢互補則是最佳選擇。
MRI影像學N分期
轉移性淋巴結是直腸癌重要的預後因子，並被認為是術前同步放化療的適應症。2017V2版NCCN指南建議磁共振成像直腸癌局部淋巴結分期報告應該描述以下幾個方面：⑴、是否有懷疑惡性淋巴結的存在？⑵、可疑淋巴結的位置、數量和大小。任何可疑的盆腔側方淋巴結的位置與大小與放療以及是否進行擴大淋巴結清掃範圍並額外切除髂內淋巴結有關；⑶、可疑淋巴結與直腸繫膜筋膜（MRF）之間的距離。距離環周切緣1mm以內的所有淋巴結可能累計環周切緣（CRM）。
MRI是診斷淋巴結的最佳方法，利用信號的異質性和不規則邊界來預測腫瘤的浸潤。如果淋巴結與原發腫瘤粘聯在一起不能區分，可低估腫瘤的N分期，另外DWI序列異常淋巴結的高信號與炎性淋巴結存在重疊，故即使是經驗最豐富的醫生，其敏感性和特異性也不理想。下圖是正常淋巴結、炎性淋巴結與轉移性淋巴結MAI鑑別。
（ 圖截取自中山六院孟曉春2020年9月講座視屏）
DW-MRI結合傳統解剖學MRI診斷直腸淋巴結轉移的敏感度，特異度，陽性預測值，陰性預測值及準確度分別為97%, 81%, 52%, 99%, 和84%，均高於CT（86％、80％、48％、96％、81％），但是閾值難於統一。國家癌症中心萬麗娟等應用T2WI＋DWI＋DCE（動態增強dynamic contrast-enhanced）序列對淋巴結分期進行評價，將T2WI上表現為邊界不清或內部信號不均勻，或DCE序列表現為不均勻強化的淋巴結定義為轉移淋巴結。T2WI+DWI+DCE序列診斷N0分期的靈敏度與特異度分別為62.7%、80.5%，診斷N1的靈敏度與特異度分別為57.1%、67.6%，診斷N2的靈敏度與特異度分別為50.0%、90.3%。T2WI+DWI+DCE序列診斷N分期的靈敏度為58.7%，Kappa值為0.346。結論指出：MRI對直腸癌N分期的準確率處於中等偏上水平，尚需進一步研究與提高。在臨床工作中，對淋巴結的性質判定困難時，建議將原發性腫瘤的信息（如位置、分期、分化程度等因素）加入其中進行綜合考慮。但該研究不足之處在於T4期腫瘤較少、未將淋巴結大小納入診斷標準。
大部分的直腸癌轉移性局部淋巴結（local lymph node LN）小於5mm，但一些研究亦表明短軸上大於8mm對轉移性淋巴結有高度特異性，Kim等對短軸直徑大於8mm的LNs準確性為84%，靈敏度為45%，特異性為100%，陽性預測值(positivepredictive value PPV)為100%。其他已知的惡性LNs包括不規則邊界、信號不均勻（heterogeneous signalintensity HSI）、強化不均勻、鈍圓、淋巴門消失、邊緣毛刺或分葉等。Brown等的前瞻性研究表明不規則邊界和混雜的信號對轉移性LN的敏感性和特異性分別為85%和98%。Kim等回顧性研究表明毛刺性邊界對於轉移性LN的敏感性和特異性分別為45%和100%，而斑點狀不均勻信號的敏感性和特異性分別為45%和100%。
兩名不同的直腸癌患者，直腸壁外血管侵犯（EMVI 箭頭）和局部陽性淋巴結（LNs 虛線箭頭）。（A）在短軸上測量1.0 cm和不均勻信號（SI）的直腸繫膜淋巴結（LN）。
（B）具有圓形和不均勻信號的0.7釐米的直腸繫膜淋巴結。
淋巴結診斷-「形態學特徵」標準一：邊界不規則（下圖）
2015年， Li等的meta分析顯示：淋巴結短徑5mm仍是大多數研究採用的診斷標準，超聲內鏡（57%和80%），MRI（77%和76%）和CT（79%和76%）三者間未見統計學差異；儘管方法學不斷進步，淋巴結大小仍舊是影像診斷轉移性淋巴結的重要指標。
淋巴結診斷-「形態學特徵」標準二：信號不均勻（下圖）
隨著淋巴結形態、密度、信號、強化特徵、ADC值、SUV值及影像組學都不斷被應用於轉移性淋巴結的診斷，MRI診斷陽性淋巴結準確率大大提高，但仍然未達成廣泛的共識。
淋巴結診斷-「形態學特徵」標準三：邊界不規則和（或）信號不均勻（下圖）
若僅以大小特徵評價（有人認為MRI上可見淋巴結為陽性轉移淋巴結，而也有學者則以3mm、5mm或9mm為切點），MRI依然很難區分陽性還是陰性的淋巴結，診斷正確率很低。對淋巴結的信號特徵及邊緣輪廓的評價（邊緣不規則、信號不均勻及圓形）可改善受侵淋巴結的預測（見下表）。當淋巴結不確定或處於可疑淋巴結臨界線時，按非可疑淋巴結看待。
3例不同病人（A-C）淋巴結腫大（方形標記；箭頭）和不同的形態模式。
A2-C2顯示明顯的淋巴結腫大
A: 分葉狀 B:分葉狀和不均勻 C:毛刺
2018年歐洲胃腸道和腹部放射學學會（ESGAR）磁共振成像在直腸癌臨床治療中的應用共識會議中提出了直腸繫膜淋巴結推薦的標準（見下表）：
ESGAR共識會議爭論點是上表中描述的標準是否也適用於直腸繫膜外（閉孔和髂骨）淋巴結。但迄今為止，還沒有腸繫膜外淋巴結的具體或替代（大小）標準的確鑿證據，因此，ESGAR共識會議認為為這些直腸繫膜外淋巴結推薦任何具體的標準暫時是不可行的。因此，專家小組一致認為，從實用的角度來看，目前也可對這些直腸外淋巴結暫採用為直腸繫膜淋巴結推薦的相同標準（上表）。
受侵淋巴結：DWI圖與對應的T2WI圖，DWI有助於淋巴結檢測（上圖）。然而，DWI圖像不適宜描述病變的特徵。高分辨T2WI用於淋巴結大小及其形態特徵的描述。註：DWI圖是反轉圖。
T2WI矢狀圖顯示低位直腸癌伴後部直腸繫膜的脂肪內多髮結節。該圖上，一些結節信號不均勻並邊緣不規則。該病人有4個以上的可疑淋巴結（分期：N2）。需要接受新輔助化療，TME手術取決於MRI隨訪的表現而定。
76歲的女性患有T2直腸癌。在T2加權矢狀（a）和軸向（b）圖像以及增強T1加權軸向（c）圖像上，
只有直徑小於5mm的小LN，但顯示出模糊的邊界和斑片狀不均勻信號（箭頭）。
在該患者中，12個結節中有2個被證明為TME上的轉移性LN（N1）
The difference ofheterogeneity on T2 weighted images: (a) and(b) typical appearances of LNsshowing mottled heterogeneic pattern (arrows).This patient was proven asnode-positive status (pN2). (c) and (d) Typical appearances of LNs showingnon-mottled heterogeneic (centrally hyperintense) pattern (arrowheads). Thesepatients were proven as node-negative status, respectively, indicating reactivenodal enlargement.
上圖. T2加權圖像上的異質性差異：（a）和（b）LN的典型外觀顯示出斑片狀的異質性模式（箭頭）。該患者被證實為淋巴結陽性（pN2）。（c）和（d）LN的典型外觀，顯示斑片狀的異質（中央高信號）模式（箭頭）。這些患者分別被證實為淋巴結陰性，表明反應性淋巴結腫大。
直腸繫膜外淋巴結：上圖：顯示直腸環形T3期腫瘤伴壁外血管侵犯（EMVI），
該血管橋接至右側直腸繫膜外間隙（黃箭）。此外，直腸繫膜外有一可疑淋巴結（綠圈）。
直腸繫膜遠處看到的淋巴結非常重要,其是導致局部復發的原因；還因為在TME手術標準中，這些直腸繫膜外淋巴結並不一定會被切除。在標準的診斷報告中必須要包括直腸繫膜外可疑淋巴結，以便放療或手術計劃參考。
由於直腸繫膜外的淋巴結陽性，直腸癌TME術後局部復發：
軸位T2WI圖，TME術後直腸繫膜外淋巴結復發灶（箭）。
在標準的TME手術中，這些直腸繫膜外淋巴結是不切除的。出現在直腸繫膜外惡性淋巴結至少得需要廣泛性的外科手術，儘可能切除所有的癌轉移灶或協助對可疑區域實施放療。
區域淋巴結（N）引流。紅色的淋巴結視為轉移病變（M1）。
區域淋巴結（N）是定位於沿直腸的供養血管走行的區域分布。注意：在腫瘤最近的或同水平的淋巴結具有潛在可疑性（見引流圖）。直腸繫膜內的淋巴結，TNM分期及JSCCR分期均認同其是直腸癌的區域淋巴結。但是對盆腔淋巴結（特別是盆腔側方淋巴結）是否為區域淋巴結，TNM分期及JSCCR分期則有較大的分歧。美國癌症聯合委員會劃定的區域淋巴結受侵的範圍：直腸周圍、乙狀結腸繫膜、下腸繫膜、骶外側、骶前、髂內、骶骨岬、直腸上、直腸中、和直腸下淋巴結。在這些區域以外的淋巴結被認為是轉移性病變（M1）。舉例，若肛門括約肌末端複合體受侵，腹股溝區出現淋巴結即為可疑淋巴結（N）。
目前，對於直腸癌淋巴結轉移的影像診斷並沒有達成完全一致的標準,尤其是側方淋巴結評估及手術的選擇問題,不同版本的TNM分期及JSCCR分期對側方淋巴結是否為區域淋巴結的定義有一個演變過程。但可惜的是8個版本的TNM分期（ 1977—2018）及9個版本的JSCCR分期（1977—2018）對側方淋巴結未對不同版本定義的修改原因做詳細解釋。在手術的選擇問題上日本學者傾向於在全直腸繫膜切除（TME）基礎上行側方淋巴結清掃（lateral lymph node dissection，LLND），而西方學者更傾向於新輔助治療後單純行TME手術，並不進行側方淋巴結清掃。國家衛生健委《中國結直腸癌診療規範（2020版）》外科原則：對於（cT2-4，N0-2，M0）期直腸癌推薦切除直腸繫膜內淋巴脂肪組織以及可疑陽性的側方淋巴結，而其在術前放化療中的推薦則為：對於T3和/或N+的可切除距肛門＜12 cm直腸癌患者，原則上推薦術前新輔助放化療；也可考慮在MDT討論後行單純新輔助化療，後根據療效評估決定是否聯合放療。日本的JCOG 0212隨機對照研究將TME+預防性LLND與單純TME手術進行對比，顯示側方淋巴結陽性率僅為7%，意即93%的病例接受了不必要的清掃，在無腫瘤學獲益的同時讓病人承受了手術操作的風險和副損傷。側方無疑診轉移淋巴結（＜5 mm）的病人，接受新輔助放化療，側方型局部復發率可低至1.4%～4.6%。因此《中國直腸癌側方淋巴結轉移診療專家共識（2019版）》推薦選擇性清掃而非預防性清掃。儘管與直腸癌腫瘤分期以及CRM陽性判斷等相比，轉移性淋巴結的影像診斷準確度還存在差異，但是結合形態學影像特徵與功能影像學特徵，以及用多種不同的影像方法相結合在臨床實踐中還是能夠較為準確地診斷轉移性淋巴結的。
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老規矩，最後還是露個臉！
汪傳一 副主任醫師 洛陽東方醫院（河南科技大學第三附屬醫院）普通外科一病區副主任、甲乳外科學科帶頭人，擅長肝膽、胃腸道疾病、甲狀（旁）腺及乳腺腫瘤的診斷與手術治療。2019年獲中國醫師協會「腫瘤消融治療技術專項能力培訓項目」及河南省腫瘤微創技術培訓基地「胃腸道腫瘤腹腔鏡高級培訓班」合格證書。獲2013年度「洛陽市急救技術比武」二等獎、2014年、2016年度醫院「青年技術精英」、2017年建院60周年「東方之星」、2018年度醫院「123」人才工程「東方優青」、2018年度新鄉醫學院「優秀教師」、2019年醫院「德技雙馨」及2020年度河南科技大學「教學優秀三等獎」等光榮稱號。
學術兼職：
河南省醫師協會腫瘤分會委員
河南省抗癌協會乳腺專業委員會青年委員
河南省醫院協會乳腺疾病管理與創新分會委員
河南省婦幼保健協會乳腺保健專業委員會委員
河南省中西醫結合學會甲狀腺疾病分會青年委員
河南省健康科技學會甲狀腺及甲狀旁腺專業委員會委員
河南省健康科技學會乳腺專業委員會委員
洛陽市醫學會乳腺專業委員會常務委員
洛陽市醫學會甲狀腺及甲狀旁腺專業委員會委員
洛陽市首屆腫瘤專業委員會免疫學組委員
洛陽市醫學會普外專業委員會首屆胃腸外科學組委員
洛陽市醫學會普外專業委員會血管外科學組委員
洛陽市醫學會腫瘤專業委員會委員
洛陽市醫學會小兒外科委員會委員
洛陽市預防接種異常反應調查診斷專家組成員