導 讀
南京土壤研究所在土壤生態系統抗生素抗性基因研究方面取得進展等4則進展。
來源：根據中國科學院、南京土壤研究所、瀋陽應用生態研究所等單位網站近期相關報導整理。
南京土壤研究所在土壤生態系統抗生素抗性基因研究方面取得進展
抗生素的廣泛使用，甚至濫用，大大加快了抗生素抗性基因(Antibiotic resistance genes, ARGs)的發展。ARGs汙染已成為一個全球性問題，被聯合國環境規劃署列為六大新型環境汙染物之首。ARGs在廢水、汙泥、畜牧場、土壤、河水、沉積物、大氣、冰川甚至南極土壤中都有檢測到。土壤是ARGs最重要的環境受納體，不僅本身含有大量ARGs，還接收來自地表水、地下水、大氣及動植物來源的ARGs，是控制ARGs遷移與傳播的核心。
中國科學院南京土壤研究所王芳研究員應Current Opinion in Environmental Science & Health主編Damià Barceló教授的邀請，與中國科學院城市環境研究所朱永官院士、密西根州立大學James M. Tiedje院士、加拿大農業部Edward Topp教授等共同撰寫綜述「Antibiotic resistance in the soil ecosystem: A One Health perspective」，系統闡述了如何在「One Health」 （人、動物和環境一體化健康）背景下，研究ARGs在土壤生態系統的遷移與阻控，並提出以下建議：(1) 區分自然環境中與臨床相關的ARGs；(2) 建立ARGs與其他汙染物共存風險評估的科學體系；(3) 理解ARGs與共存汙染物賦存現狀及其在土壤和水、植物和動物系統的遷移過程；(4) 研發阻控ARGs進入土壤和通過食物鏈向人類傳播的綠色環保防控技術。
此外，王芳團隊圍繞「土壤生態系統中抗生素抗性基因」為研究主題，以抗生素抗性基因這一新型汙染物為研究對象，聯合高通量螢光定量PCR與微生物測序技術，以田間實驗和室內模擬相結合，取得了系列進展：研究了基本不受人類活動幹擾的南極地區土壤環境中ARG汙染狀況，為ARGs的風險評估提供了基準值(Wang et al., Environ. Sci. Technol., 2016)，探明了長期施肥與不同耕作模式對農田土壤中ARGs累積的長期效應(Wang et al., Environ. Sci. Technol., 2018); 明確了堆肥工藝可以降低有機肥中ARGs的相對豐度，但同時也降低了其在土壤中的消減速率，提高了ARGs在土壤中的持久性(Xu et al., Sci. Total Environ., 2019)，對比了好氧、厭氧條件下菌群演替與抗生素抗性基因結構變化的互作效應，發現了厭氧土壤在ARGs阻控方面的積極作用(Xu et al., Sci. Total Environ., 2021)；研發了功能材料-磁性生物質炭/季鏻鹽(MBQ)，實現了ARG傳播載體-活性菌體與游離DNA的殺滅去除(Fu et al., Carbon, 2020; Fu et al., J. Hazard. Mater., 2021)，明確了MBQ阻控ARGs傳播的機理，為控制抗生素抗性基因在土壤生態系統中的傳播擴散提供理論依據與技術支撐，對保護生態環境與人類健康具有重要意義。
土壤生態系統中抗生素抗性基因的遷移擴散
文章連結：
1.Fang Wang*, Yuhao Fu, Hongjie Sheng, Edward Topp, Xin Jiang, Yongguan Zhu, James M. Tiedje. 2021. Antibiotic resistance in the soil ecosystem: A One Health perspective. Current Opinion in Environmental Science & Health, 20: 100230.
連結：https://doi.org/10.1016/j.coesh.2021.100230
2.Yuhao Fu, Fang Wang*, Hongjie Sheng, Fang Hu, Ziquan Wang, Min Xu, Yongrong Bian, Xin Jiang, James M. Tiedje. 2021. Removal of extracellular antibiotic resistance genes using magnetic biochar/quaternary phosphonium salt in aquatic environments: A mechanistic study. Journal of Hazardous Materials, 411: 125048.
連結：https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2021.125048
3.Min Xu, Fang Wang*, Hongjie Sheng, Robert D. Stedtfeld, Zhongpei Li, Syed A. Hashsham, Xin Jiang, James M. Tiedje, 2021. Does anaerobic soil condition play a more positive role in dissipation of antibiotic resistance genes in soil? Science of the Total Environment, 757: 143737.
連結：https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.143737
4.Yuhao Fu, Fang Wang*, Hongjie Sheng, Min Xu, Ying Liang, Yongrong Bian, Syed A. Hashsham, Xin Jiang, James M. Tiedje, 2020. Enhanced antibacterial activity of magnetic biochar conjugated quaternary phosphonium salt, Carbon, 163: 360-369.
連結：https://doi.org/10.1016/j.carbon.2020.03.010
5.James M. Tiedje, Fang Wang*, Célia Manaia, Marko Virta, Hongjie Sheng, Liping Ma, Tong Zhang, Edward Topp, 2019. Antibiotic resistance genes in the human impacted environment: A one health perspective. Pedosphere, 29(3): 273-282.
連結：https://doi.org/10.1016/S1002-0160(18)60062-1
6.Min Xu, Robert D. Stedtfeld, Fang Wang*, Syed A. Hashsham, Yang Song, Yahui Chuang, Jianbo Fan, Hui Li, Xin Jiang, James M. Tiedje, 2019. Composting increased persistence of manure-borne antibiotic resistance genes in soils with different fertilization history. Science of the Total Environment, 689, 1172-1180.
連結：https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.06.376
7.Fang Wang*, Min Xu, Robert D. Stedtfeld, Hongjie Sheng, Jianbo Fan, Ming Liu, Benli Chai, Teotonio Soares de Carvalho, Hui Li, Zhongpei Li, Syed A. Hashsham, James M. Tiedje*, 2018. Long-term effect of different fertilization and cropping systems on the soil antibiotic resistome. Environmental Science & Technology, 52(22): 13037-13046.
連結：https://doi.org/10.1021/acs.est.8b04330
8.Fang Wang1, Robert D. Stedtfeld1, Ok-Sun Kim1, Benli Chai, Luxi Yang, Tiffany M. Stedtfeld, Soon Gyu Hong, Dockyu Kim, Hyoun Soo Lim, Syed A. Hashsham, James M. Tiedje, Woo Jun Sul*, 2016. Influence of soil characteristics and proximity to Antarctic research stations on abundance of antibiotic resistance genes in soils. Environmental Science & Technology, 50 (23): 12621-12629.
連結：https://doi.org/10.1021/acs.est.6b02863
南京土壤研究所在土壤硝酸根轉化過程研究方面取得進展
陸地生態系統氮循環過程中，反硝化是活性氮最終以惰性氮(N2)形式離開土壤、水體等內生循環回歸大氣的最主要途徑。對於農業生態系統，反硝化是農田土壤氮素損失的最主要途徑，不僅降低氮肥利用率和土壤肥力，還會增加N2O的排放，對氣候變化產生不利影響。由於大氣背景N2濃度高達78%，要在如此高背景N2環境下，直接和準確地測定土壤反硝化產生的微量N2極其困難，極大限制了對土壤反硝化過程和機理的認識。針對上述難題，南京土壤研究所顏曉元課題組經過多年努力，與國際同行合作研發了基於MIMS (Membrane Inlet Mass Spectrometry)和RoFlow (Robotized continuous Flow incubation system)的水田和旱地反硝化過程的測定裝置和方法體系(相關發明和實用新型專利正在受理中)，上述裝置和方法體系已被《土壤氮循環實驗研究方法》專著收錄(顏曉元等主編，科學出版社2020)，為開展農田生態系統反硝化過程研究提供了關鍵技術支撐。利用上述裝置和方法體系在水田和旱地硝酸根轉化過程中取得以下進展：
1) 針對水田系統，利用MIMS和15N示蹤手段(15N同位素配對和15NH4+化學氧化法)，率先在同一體系下同時研究了水稻土中反硝化、Anammox和DNRA的發生速率和影響因素，並對室內泥漿15N加標法和土柱培養法進行了對比分析。發現反硝化是硝酸根還原的主導途徑(76.9%-92.5%)，Anammox和DNRA也有實質性貢獻(佔比分別為4.5-9.2 %和0.5-17.6%)；室內泥漿15N加標法能一定程度反應土壤原位淨脫氮速率，但會顯著低估(Shan et al ., Environ. Sci. Technol. 2016)。進一步通過室內培養實驗，明確了關鍵環境因子如溫度、pH、有機碳、底物濃度等對土壤硝酸根還原過程動力學特徵的影響，發現碳源的形態和供給及Fe2+含量是影響這些厭氧氮轉化過程的關鍵因素(Shan et al., Biol. Fertil. Soils 2018; Rahman/Shan et al., Environ. Pollut. 2018; 李進芳等，農業環境科學學報 2019；吳敏等，土壤學報 2021)，同時發現土壤和汙泥中硝酸根的轉化過程也對酚類有機汙染物的降解轉化具有潛在影響，硝基取代後的酚類有機汙染物環境歸趨與母體化合物具有明顯差異(Wang et al., J. Hazard. Mater. 2020)。
2) 針對旱地系統，通過將RoFlow與15N-N2O site preference (SP)技術聯用，揭示了集約化種植體系下果園和蔬菜地等旱地系統中碳源和硝酸根含量對反硝化速率和產物比的調節機制。發現秸稈添加可顯著促進土壤N2O排放和反硝化速率，但秸稈添加對反硝化的促進作用及其對反硝化產物比[N2O/(N2O+N2)]的影響取決於土壤硝酸根的含量；通過15N-N2O SP分析顯示，田間實際含水量(55-80% WFPS)情況下，細菌反硝化和硝化細菌反硝化過程是旱地系統N2O產生的主導途徑；在相同土壤氮含量下，秸稈添加能夠顯著促進N2O的還原（N2O還原為N2）並提高N2排放峰值，與觀測到的N2O還原酶(N2OR)功能基因nosZ的豐度變化趨勢相一致，暗示秸稈添加可能對N2O還原功能微生物具有顯著影響(Wu et al., 2018; Wei et al., 2020)。而目前已知nosZ包括兩個不同的分支：較為熟知的Clade Ⅰ型分支，通常為反硝化微生物攜帶；以及新的Clade Ⅱ型分支，為多種類型微生物攜帶，其中大多數是非反硝化微生物。通過對2013-2019年間有關NosZ論文的薈萃分析發現，Clade Ⅱ型N2O還原微生物在影響N2O排放方面具有之前未認識到的重要作用，如其可以消耗非反硝化過程產生的N2O、以N2O為「電子匯」清除多餘電子及解除N2O細胞毒害，同時Clade Ⅱ 型N2O還原微生物還具有不同於Clade Ⅰ 型N2O還原微生物的酶促動力學特徵，且在許多生態系統的土壤中，Clade Ⅱ型N2O還原微生物的數量佔據優勢地位。基於上述認識，提出了N2O還原過程中Clade I 和Clade II類型微生物作用的範式圖(圖1)，未來研究須重點關注Clade Ⅱ型N2O還原微生物在調節土壤N2O排放中作用(Shan et al., Glob. Change Biol. 2021)。
Clade I 和Clade II型 N2O還原微生物在N2O 還原過程中的作用示意圖
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論著清單
Shan, J., Zhao, X., Sheng, R., Xia, Y.Q., Ti, C.P., Quan, X.F., Wang, S.W., Wei, W.X., Yan, X.Y., 2016. Dissimilatory nitrate reduction processes in typical Chinese paddy soils: rates, relative contributions and influencing factors. Environmental Science & Technology 50, 9972-9980.
Shan, J., Yang, P., Shang, X., Rahman, M.M., Yan, X., 2018. Anaerobic ammonium oxidation and denitrification in a paddy soil as affected by temperature, pH, organic carbon, and substrates. Biology and Fertility of Soils 54, 341-348.
Rahman, M.M., Shan, J., Yang, P., Shang, X., Xia, Y., Yan, X., 2018. Effects of long-term pig manure application on antibiotics, abundance of antibiotic resistance genes (ARGs), anammox and denitrification rates in paddy soils. Environmental Pollution 240, 368-377.
Wu, D., Wei, Z., Well, R., Shan, J., Yan, X., Bol, R., Senbayram, M., 2018. Straw amendment with nitrate-N decreased N2O/(N2O+N2) ratio but increased soil N2O emission: A case study of direct soil-born N2 measurements. Soil Biology and Biochemistry 127, 301-304.
李進芳, 柴延超, 陳順濤, 單軍, 顏曉元, 2019. 利用膜進樣質譜儀測定水稻土幾種厭氧氮轉化速率. 農業環境科學學報 38, 1541-1549.
吳敏, 李進芳, 魏志軍, 李承霖, 夏永秋, 單軍, 顏曉元, 2021. 水稻土Fe2+氧化耦合DNRA及其對氧氣存在和碳源添加的響應. 土壤學報(接受待刊，已網絡預發表).
顏曉元等，2020. 土壤氮循環實驗研究方法. 北京：科學出版社 ISBN: 978-7-03-064843-3
Wang, Y., Shan, J., Zhao, Y., Li, F., Corvini, P.F.X., Ji, R., 2020. Degradation and transformation of nitrated nonylphenol isomers in activated sludge under nitrifying and heterotrophic conditions. Journal of Hazardous Materials 393, 122438.
Wei, Z., Shan, J., Chai, Y., Well, R., Yan, X., Senbayram, M., 2020. Regulation of the product stoichiometry of denitrification in intensively managed soils. Food and Energy Security 9, e251.
Shan, J., Sanford, R.A., Chee-Sanford, J., Ooi, S.K., Loeffler, F.E., Konstantinidis, K.T., Yang, W.H., 2021. Beyond denitrification: the role of microbial diversity in controlling nitrous oxide reduction and soil nitrous oxide emissions. Global Change Biology doi: 10.1111/GCB.15545 (In press).
稻田施用秸稈生物質炭對土壤碳固持和氮肥利用率的長期影響獲進展
生物質炭是有機材料在少氧或無氧條件下裂解產生的一類含碳量高、疏鬆多孔的物質。已有研究表明，生物質炭在農田上施用具有增加土壤碳固持、減少溫室氣體排放、提高土壤肥力和增加作物產量的效果。土壤碳氮循環是重要的元素循環過程，對作物養分高效利用及農業面源汙染和溫室氣體排放具有重要影響。然而，已有研究多基於兩年內的短期試驗來驗證生物質炭農田施用後對土壤碳氮循環過程的影響；對生物質炭農田施用後，特別是一次性施用後的較長期效果尚缺乏研究。
中國科學院亞熱帶農業生態研究所土壤生態與環境課題組基於6年的稻田田間定位試驗，系統比較了秸稈還田和秸稈源生物質炭一次性施用對土壤總有機碳（TOC）累積及氮肥利用率的影響。試驗中，秸稈還田量設置為每季3tha-1（半量秸稈還田）和6tha-1（全量秸稈還田），秸稈生物質炭用量設置為一次性施用24tha-1（低量生物質炭還田）和48tha-1（高量生物質炭還田），其中，全量秸稈還田處理與低量生物質炭處理的秸稈投入量在6年的試驗中相當。研究結果表明，秸稈和生物質炭施用均顯著增加了TOC累積，其中在6年的周期中，當生物質炭與秸稈處理的秸稈投入量相同時，生物質炭處理的土壤碳累積量是秸稈處理的2.6倍。除直接向農田輸入碳之外，生物質炭處理較對照處理還顯著增加了土壤原有有機碳的積累，低量生物質炭施用下，TOC年增加量是對照處理的2倍。
研究發現，早稻季水稻籽粒產量在秸稈還田的前三年有所降低；秸稈還田的後三年，晚稻季水稻籽粒產量較對照顯著增加。生物質炭由於自身額外養分輸入，僅在施用當季顯著增加水稻產量，其他年份水稻產量增加不顯著。秸稈還田下，秸稈還田處理與對照處理籽粒和秸稈含氮量比值及氮肥利用率的比值均隨土壤有機碳的增加而增加，半量和全量秸稈還田在4至6年後分別提高了晚稻季氮肥利用率，達22.3%和39.8%，表現出明顯的碳氮協同效果；施用生物質炭下，則未表現出這種碳氮協同效果。
該研究表明，秸稈生物質炭施用較秸稈還田有更高的固碳潛力，有利於增加稻田土壤固碳能力；秸稈還田有利用更好發揮碳氮協同效果，起到「以碳促氮」的效果，有利於減少化肥用量並提高氮肥利用率。
相關研究成果以Contrasting effects of straw and straw-derived biochar applications on soil carbon accumulation and nitrogen use efficiency in double-rice cropping systems為題，發表在Agriculture, Ecosystems and Environment上。研究工作得到國家重點研發、國家自然科學基金、中科院青年創新促進會的支持。
論文連結
https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0167880920304722
圖1.全量秸稈還田及低量生物質炭施用下6年中土壤碳固持、水稻產量及氮肥利用率變化
圖2.秸稈還田及秸稈源生物質炭施用下6年中土壤總有機碳含量變化
圖3.秸稈還田（a）及秸稈源生物質炭（b）施用下氮肥利用率比值隨土壤總有機碳含量的變化
瀋陽生態所在土壤微生物碳泵儲碳機制研究上取得系列進展
土壤碳的周轉與截獲機制是碳生物地球化學循環過程研究領域中的熱點和難點。土壤碳匯功能的提升是提高糧食安全、改善水質、維持生物多樣性、保育土地健康等問題的關鍵，也是積極響應我國黑土地保護工程與國際「碳中和」發展戰略、應對全球氣候危機的必由之路。土壤有機碳（SOC）在陸地生態系統土壤裡主要以有機質（SOM）的形式存在。伴隨著科技新手段的應用以及理論的發展，學術界對於SOM形成和穩定的認知已從傳統的腐殖質觀點轉為更加關注土壤微生物的代謝調控，對於土壤微生物直接貢獻SOM形成及其碳庫的重要作用也逐漸達成了共識。
2017年，中國科學院瀋陽應用生態研究所生態系統微生物學研究團隊在國際上首次提出了「土壤微生物碳泵」（soil Microbial Carbon Pump，簡稱sMCP）概念，該理論聚焦了土壤微生物體內同化過程及其死亡殘留物對土壤碳庫的貢獻，並以sMCP概念為核心，闡明了土壤微生物對土壤碳截獲的調控機理，形成了包含「sMCP概念」、「土壤微生物雙重代謝途徑」和「續埋效應」三方面為核心內容的全新土壤碳固存理論體系，為土壤碳的生物地球化學循環研究提供了新的思考模式。相關內容以The importance of anabolism in microbial control over soil carbon storage為題，發表在了Nature Microbiology雜誌的Perspective專欄。後續該研究團隊圍繞sMCP概念體系開展了一系列理論探索（圖1）和實驗研究（表1）。
圖1 土壤微生物碳泵概念體系理論研究系列進展示意圖
2019年，該研究團隊成員以sMCP概念為理論指導，集成了模型模擬、碳氮化學計量關係和生物標識物比例換算方法，對土壤微生物殘體估算策略進行深層次探討，首次較全面地綜合量化了微生物對SOM庫貢獻的數值範圍，並對估算中存在的相關問題進行了系統性思辨和歸類。其中，通過對溫帶陸地生態系統土壤微生物殘體的量化估算，報導了在溫帶農田、草地和森林的表層土壤中，微生物死亡殘體碳在SOC庫裡的佔比顯著，微生物死亡殘體對農田和草地的表土SOC貢獻的均值超過了50%，相關內容以Quantitative assessment of microbial necromass contribution to soil organic matter為題，發表在了Global Change Biology雜誌的Opinion專欄。
2020年，該團隊研究人員通過對能源作物種植系統下土壤微生物殘體與SOC對土地利用方式異步響應規律的分析，提出了有助於評價sMCP功能的參數（能力與能效）以及野外原位sMCP的評價策略，相關內容以Opinion形式發表在Global Change Biology雜誌，題目為The soil microbial carbon pump: from conceptual insights to empirical assessments。此外，該團隊的研究人員又以Soil microbial carbon pump: Mechanism and appraisal為題，詳細解讀了sMCP介導的碳截獲過程的機理細節與影響因子，並對評價sMCP的標識物方法及不足給予了探討，相關內容以Review形式發表在Soil Ecology Letters雜誌。同年，該團隊成員還為Soil Biology and Biochemistry雜誌撰寫了Editorial：Microbial necromass on the rise: the growing focus on its role in soil organic matter development，對土壤微生物介導土壤碳庫形成和穩定的研究進展做以歸納和簡述，並對現有的研究挑戰以及未來的研究方向給予了闡述和展望，為新時期的陸地生態系統碳循環研究以及全球氣候變化背景下的生態系統可持續發展的應對策略提供了參考。
2021年，該團隊研究人員首次為國內同行詳述了sMCP概念內涵、影響因素與應用前景，不僅將近些年微生物源碳研究進行了梳理和串聯，同時有力夯實了以土壤微生物源碳為核心的sMCP理論體系，為推動sMCP概念體系在我國土壤碳匯功能提升中的應用提供理論指導與借鑑，相關內容以綜述形式發表在中國科學：地球科學雜誌，題目為土壤微生物碳泵儲碳機制概論。
以sMCP的概念體系為研究主線，基於其儲碳機制的理論指導下，該團隊的研究人員近幾年結合農田和森林生態系統探究了土壤微生物群落對SOM固存的主動調控機制，通過對土壤微生物群落、死亡殘留物以及SOC等指標的測定及對指標間關係的探索，揭示了農田保護性耕作和森林演替過程裡土壤微生物與SOC間的動態關聯，為土壤微生物介導的SOC形成和穩定過程以及sMCP理論體系提供了諸多第一手野外試驗與室內實驗數據支持，相關文章分別發表在Soil Biology and Biochemistry雜誌、Global Change Biology Bioenergy雜誌以及European Journal of Soil Biology雜誌。
表1 基於實驗的代表性研究進展
（圖文：中國科學院瀋陽應用生態研究所生態系統微生物學組）
文章列表
理論方面研究
1.Liang et al. 2017. The importance of anabolism in microbial control over soil carbon storage. Nature Microbiology. 2:17105. https://www.nature.com/articles/nmicrobiol2017105
2.Liang et al. 2019. Quantitative assessment of microbial necromass contribution to soil organic matter. Global Change Biology. 25:3578-3590. https://doi.org/10.1111/gcb.14781
3.Zhu et al. 2020. The soil microbial carbon pump: From conceptual insights to empirical assessments. Global Change Biology. 26: 6032-6039. https://doi.org/10.1111/gcb.15319
4.Liang, C. 2020. Soil microbial carbon pump: Mechanism and appraisal. Soil Ecology Letters. 2:241-254. https://doi.org/10.1007/s42832-020-0052-4
5.Liang et al. 2020. Microbial necromass on the rise: the growing focus on its role in soil organic matter development. Soil Biology and Biochemistry. 150:108006. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.108000
6.梁超, 朱雪峰. 2021. 土壤微生物碳泵儲碳機制概論. 中國科學:地球科學, 51. https://engine.scichina.com/publisher/scp/journal/SSTe/doi/10.1360/SSTe-2020-0213?slug=fulltext
代表實驗性研究
7.Zhu et al. 2018. The impacts of four potential bioenergy crops on soil carbon dynamics as shown by biomarker analyses and DRIFT spectroscopy. GCB Bioenergy. 10:489-500. https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/gcbb.12520
8.Shao et al. 2018. Secondary successional forests undergo tightly-coupled changes in soil microbial community structure and soil organic matter. Soil Biology and Biochemistry. 128:56-65. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.10.004
9.Shao et al. 2019. Reforestation accelerates soil organic carbon accumulation: Evidence from microbial biomarkers. Soil Biology and Biochemistry. 2019. 131:182-190. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2019.01.012
10.Zhu et al. 2020. Microbial trade-off in soil organic carbon storage in a no-till continuous corn agroecosystem. European Journal of Soil Biology. 96:103146. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2019.103146
11.Shao et al. 2021. Tradeoffs among microbial life history strategies influence the fate of microbial residues in subtropical forest soils. Soil Biology and Biochemistry. 153:108112. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.108112
12.Zheng et al. 2021. Turnover of gram-negative bacterial biomass-derived carbon through the microbial food web of an agricultural soil. Soil Biology and Biochemistry. 152:108070. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.108070
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