《起風了》講述了日本天才飛機設計師堀越二郎的夢想和愛情。二郎小時候就熱愛飛機，夢裡都是飛機，在夢裡，他遇見了自己的偶像義大利設計師卡普羅尼先生，二人將夢裡兩人第一次相遇的地方叫做夢中王國，卡普羅尼是二郎的啟蒙老師。帶著他站上飛機見識了美麗的風景。因為視力的原因二郎無法做一名飛行員，卡普羅尼鼓勵他做一名飛機設計師。
二郎朝這個方向一直努力著，他先是進了航空研究院，後來又去了名古屋的飛行公司當一名設計師，在那裡，他和同事苦惱於國家的貧窮，技術的落後，人民生活水平的低下。
二郎的朋友兼同事本庄說「正因為貧窮的國家需要飛機，我們才能有錢製造飛機，真是諷刺啊！」
「我要結婚了，為了能更好的工作，我才需要成家立業，還真是矛盾啊！」
在去航空研究所的火車上，二郎結識了漂亮的富家小姐裡見菜穗子，在他的帽子飛起來被菜穗子抓住的那一刻，他將菜穗子看進了眼裡，然後地震來了，地動山搖，房屋倒塌，大火洶洶，嬰兒啼哭。
與菜穗子一起的阿娟在逃命的途中傷了腳，二郎將阿娟和菜穗子送到了家人身邊，但是兩人這一次見面因為種種原因，遺憾錯過互相表白的機會。但彼此欽慕的兩人終會再見。
因為自主領導的飛機設計失敗，二郎前去度假酒店散心，在哪裡，他與菜穗子再一次相見了。
遲來的相見讓兩人倍加珍惜，但是菜穗子被醫生診斷出患了和自己去世的母親患了同樣的病，肺結核！
那個時候的肺結核還是要人命的大病，基本沒有治癒的可能，但勇敢的兩人還是在一起了，兩人訂了婚，成了一對未婚夫妻，只等菜穗子治好了病，兩人就結婚。
因為有愛情澆灌的二郎又恢復了鬥志，回到了公司，一邊工作，一邊等著治病的菜穗子，這個時候，二郎接到了菜穗子咳血的電報，擔心愛人的二郎披星戴月，晝夜兼程前去看望菜穗子，因為有人牽掛，也有了想要相伴之人，菜穗子決定前去高原貧瘠之地接受隔離治療。
但是忍受不了長久分離的菜穗子偷偷下山前去奔赴自己的愛人，兩人在火車站緊緊相擁，二郎說「留下來跟我一起生活吧」菜穗子答應了。
為了能夠一起生活，兩人舉行了簡單的婚禮，對於菜穗子來說，這是一場翻山越嶺，跋山涉水的愛情，對於二郎來說，這是一個女孩全力以赴，孤注一擲的愛情，自己無片瓦遮頭，無功成名就，卻有一個人全心全意的愛。
兩人都知道接下來的日子將是兩人相處的最後時光，二人格外珍惜，在這裡，他們是一對再平常不過的夫妻，早起妻子送丈夫出門，夜晚妻子等丈夫歸家。二郎回家後，會將燈用布罩著，一邊與菜穗子牽著手，一邊工作，兩人偶爾說說話，或者菜穗子累了就睡覺。
二郎的飛機終於造好了，為了試飛，他將在外面住幾天，菜穗子笑著恭喜他，真心為他高興 ，第二日，兩人吻別，菜穗子親自看著二郎慢慢在她視線裡遠去，等二郎離開後，她也選擇了離開，因為她知道，自己大限將至。
就像黑川夫人所說，她已經將自己最美的一面展現給了自己心愛的人，」最後的日子，就讓菜穗子按照自己的想法來吧！
二郎最後成功實現夢想，成為日本的驕傲，世界的災難。戰機的製造，使硝煙四起，炮火紛飛。在他與自己偶像卡普羅尼相識的夢想王國，兩人再次相遇，他說「這真的是我們的夢想王國嗎？他看起來更像是地獄」
是的，這部動漫雖然一直在造戰機，但他是一部反對戰爭，歌頌愛情的動漫電影。就像本庄說的那樣「我們不是軍火商，我們只想作出優秀的飛機」
卡普羅尼說「飛機是個美夢，不是戰爭武器，也不是商品」
二郎最開始的夢想只是想造飛機，只是想改變國家貧窮的現狀，只是想為自己國家的強大貢獻自己的一份力量，卻沒想到自己最後成了戰爭的幫兇，在最後一次的夢想王國裡，看著草原上滿目的飛機殘骸，二郎愧疚不已，這個時候，他看見了在一片依舊青青的草原上向他走來的菜穗子，菜穗子對他說「要好好活下去啊！」
二郎淚流滿面，哽咽著說「謝謝你」
謝謝你來到我身邊，謝謝你成為我生命中永遠乾淨無暇的草原，謝謝你如雨後彩虹，即使是短暫的一瞬，卻是我無聊生命裡最值得我銘記的時刻，謝謝你給了我一份足以支撐我繼續活下去的美好回憶。
起風了！唯有努力生存！