金納顆粒身上貼,消滅千萬社會菌 — 南京大學鞠熀先課題組 Chem Sci

2021-01-14 RSC英國皇家化學會

近日,南京大學生命分析化學國家重點實驗室 鞠熀先 教授課題組在英國皇家化學會旗艦期刊 Chemical Science 上發表前沿論文 (Edge Article),報導了一種用於菌膜內群體感應信號分子檢測的 SERS(表面增強拉曼光譜)柔性「便利貼」,為細菌行為的研究和抗菌治療方案的開發提供了一個強大而靈活的平臺。與預處理複雜、操作時間長、技術要求高的傳統方法相比,該體系不僅製備簡便,而且可以同時實現細菌群體感應的實時監測和菌膜生長的抑制。

在該便利貼中,不同大小的金納米顆粒處在六方氮化硼的夾層結構中;將其帖在天然菌膜上,通過 SERS 即可實現高靈敏度、高時空解析度的實時群體感應信號分子檢測;負載上抗生素分子後,該貼膜就能實現對菌膜生長的有效抑制。

鞠熀先教授課題組博士研究生 郭景星 為本文的第一作者。

A multifunctional SERS sticky note for real-time quorum sensing tracing and inactivation of bacterial biofilms
Jingxing Guo, Ying Liu, Yunlong Chen, Jianqi Li and Huangxian Ju*
Chem. Sci., 2018, Advance Article
http://dx.doi.org/10.1039/C8SC02078G


非常感謝鞠熀先老師對本文的審閱和修改。


細菌生物膜 (biofilm) 是一類或多類細菌為了更好的適應自身所處的自然環境所形成的,其外形如膜,附著於載體的表面。為了更好的適應環境,細菌都會優先選擇形成生物膜而不是成為浮遊細菌 (planktonic cells)。在生物膜中,細菌分泌的胞外聚合物 (extracellular polymeric substances, EPS) 可以保護細菌免於外界惡劣環境的影響,為細菌生長提供一道天然的有利屏障。

細菌生物膜示意圖
Source: © Nature Education

在生物膜內,細菌分泌出信號分子進行細胞間交流的行為被稱作「群體感應」(quorum sensing, QS)。細菌通過這些信號分子發出和感受相應的信號,誘導特定基因的表達,協調改變細菌之間的行為方式,從而表現出單個細菌所無法獨立完成的某些生理功能和反應。因此,更好地了解細菌生物膜中的群體感應對病理學研究以及各種醫療和工業應用都具有重要的意義。

細菌通過信號分子進行群體感應
Credit: Rashmi Sheth

對於細菌生物膜中的群體感應 (QS),傳統的研究技術是檢測「同位素標記的代謝物」以及「報告基因轉錄的生物發光或螢光蛋白」,而這兩者都需要繁瑣的預處理步驟(如同位素標記和遺傳操作)。利用質譜成像、掃描電化學顯微鏡和集成電路等方法直接檢測 QS 相關信號分子的工作雖然已有報導,但這些技術依然離不開相對複雜的處理過程和熟練的技術人員。

本文以綠膿桿菌 P. aeruginosa 為研究模型
Source: Microbiology pictures

得益於高靈敏度和特定性的分子識別能力,表面增強拉曼光譜 (surface-enhanced Raman spectroscopy, SERS) 已成為分析各類生物和化學物質的強大工具。最近有報導幾種通過 SERS 對 QS 信號分子進行成像研究的平臺,這些平臺負載有金納米粒子,並將凝膠層塗布的金屬基底用於細菌的生長。然而,一方面這些平臺製造方法複雜,另一方面凝膠層也將 SERS 活性組分與細菌生物膜隔離了開來,在一定程度上削弱了其對 QS 相關分泌物的空間分布進行實時分析的能力。

綠膿桿菌分泌多種的色素,其亮綠色的外觀就是綠膿菌素(呈青色)和螢光素(呈螢光黃色)共同產生的;本文研究的群體感應 (QS) 信號分子就是綠膿菌素 (pyocyanin)
Source: Microbiology pictures

此外,對多功能設備的需求也在不斷增加之中;這些設備不僅能檢測細菌,還可用於抑制細菌的生長。因此,只有能對 QS 進行實時監測並可抑制細菌生物膜生長的通用 SERS 平臺才能滿足迫切的研究需求。


本文報導了一種可用於菌膜內群體感應信號分子檢測的 SERS(表面增強拉曼光譜)柔性「便利貼」 (sticky note)。為了增強被分析物的 SERS 信號,本文選用了兩種金納米星 (AuNSs),其核半徑分別為 36.6 ± 2.5 nm(記作 lAuNSs)和 25.1 ± 1.9 nm(記作 sAuNSs)。這兩種 AuNSs 自身的 SERS 背景信號都很弱,卻可以在 785 nm 波長雷射的照射下對被分析物實現較高的 SERS 增強效果。

不同尺寸的金納米顆粒有著不同的原子個數
(僅供示意之用,與本研究無關)
PNAS, 2012, 109 (3), 696-700

不同大小的金納米星 (AuNSs) 被緊密壓實在平面六方氮化硼 (hexagonal boron nitride, hBN) 的夾層結構中,具體結構如下圖所示。在包覆金屬納米顆粒物後,hBN 這類 2D 材料能在其表面上的狹窄間隙處產生很強的電磁場,並能使金屬納米顆粒的「局部表面等離子體共振效應」得以均勻化,從而可以得到乾淨且可重現的 SERS 信號,大大增強了 SERS 方法的靈敏度。

通過在頂層的 hBN (top hBN) 這植入 4-巰基苯甲酸 (4-mercaptobenzoic acid, MBA) 分子作為內標,然後將便利貼放置在綠膿桿菌的天然菌膜上(這樣底層 hBN 就與細菌接觸),即可使用 SERS 實現對 QS 信號分子綠膿菌素 (pycocyanin) 的實時定量檢測(具有自我校正的功能),如下圖所示。

利用 hBN 層上的大量離域 π 鍵,就可以通過範德華力將抗生素分子負載到 hBN 層之上,從而有望實現對菌膜生長的抑制,並且可以通過 SERS 成像來對這種抑制效果進行實時地原位檢測(下圖)。

SERS 便利貼的設計與製備

SERS 便利貼的製造如下圖所示。首先向銅箔 (Cu foil) 之上的 hBN 層(作為 bottom hBN)中引入十二烷基硫醇分子 DDT(步驟 1),然後通過硫醇–金相互作用的方式先後完成 lAuNSs 和 sAuNSs 在 hBN 層上的自組裝(步驟 2 和步驟 3),得到的結構記作 mAuNSs@hBN(mAuNSs 代表 lAuNSs + sAuNSs)。如此,sAuNSs 就可以填入 lAuNSs 留出的空隙,實現較均勻的分布和較高的表面金載量 (5.6%),從而更有助於 SERS 靈敏度的增強。

將 4-巰基苯甲酸 (MBA) 分子作為內標 (IS) 分子引入另一片 top hBN 後,得到的複合片狀結構被記作 IS@hBN。通過旋轉塗布將聚甲基丙烯酸甲酯 (PMMA) 包覆到 IS@hBN 上,並將底部的銅刻蝕掉,即可得到被植入 IS(內標分子)的 hBN 膜。將此 hBN 膜蓋到之前的 mAuNSs@hBN 結構之上,就得到了三層夾心結構,記作 IS-hBN@mAuNS@hBN(完成了步驟 4)。在旋塗 PMMA 並刻蝕掉底部的銅之後,就得到了這種 SERS 便利貼(步驟 5),其尺寸為 5 mm × 5 mm。

拉曼光譜的對照表徵結果如下圖所示。與 hBN@mAuNS@hBN 結構的便利貼相比,僅含有 sAuNSs 或 lAuNSs 的便利貼以及用單層石墨烯 (1LG) 代替 hBN 製得的便利貼都只表現出較弱的拉曼增強效果。由此可見,mAuNS 單層和 hBN 的共同作用有效地增強了體系的 SERS 活性。

1.0 μM 結晶紫 (CV) 溶液中的拉曼和 SERS 譜圖(250 mW 功率、785 nm 波長的雷射照射 10 秒)。
(a): 1. 僅 CV 溶液(放大 10 倍);2. hBN@mAuNS@hBN 便利貼;3. 未加入 sAuNSs 的便利貼;4. 未加入 lAuNSs 的便利貼
(b): 1. 1LG@mAuNS@1LG 便利貼;2. hBN@mAuNS@hBN 便利貼

對綠膿菌素的定量響應

為了驗證對 QS 信號分子綠膿菌素 (pyocyanin) 的定量檢測能力,將便利貼漂浮於濃度為 1.0 × 10⁻⁴ M 的綠膿菌素的溶液中(下圖 a),在 785 nm 的雷射照射下採集 SERS 光譜(下圖 b)。其中,412、519、545、593、636、676、816、841 和 895 cm⁻¹ 處的環變形振動,1171 cm⁻¹ 處的 N–CH₃ 搖擺振動,1291、1356、1408、1605、1622 cm⁻¹ 處的環伸縮振動,1492 和 1566 cm⁻¹ 處的 –CH₃ 剪切振動等特徵峰均清晰可見。

隨著綠膿菌素濃度的增加,其特徵峰的強度也不斷增大,而 4-巰基苯甲酸內標 (IS) 的峰強度依然保持穩定(下圖 c)。分別以 1076 cm⁻¹ 和 1356 cm⁻¹ 處的峰強度對應 IS 和綠膿菌素的濃度,作圖後可見綠膿菌素的濃度在 1.0 × 10⁻⁹ 至 1.0 × 10⁻⁴ M 的範圍內與特徵峰強度具有良好的線性關係(下圖 d)。

按照信噪比三倍以上的標準,檢測限 (limit of detection, LOD) 的計算結果為 0.58 nM;這個值比臨床樣本的一般值要低約 5 個數量級,比之前報導過的許多研究結果也要低很多。

綠膿桿菌生物膜中 QS 的實時監測

得益於 hBN 包覆層的生物相容性與超薄特性,夾層中的 AuNSs 與細菌的距離很近但卻不直接接觸細菌,這樣在較長的時間段內都可以做到快速高效的 SERS 實時表徵。

綠膿桿菌被SERS 便利貼覆蓋 (a) 和未被覆蓋 (b) 時的電鏡照片。圖 (a) 中下方綠膿桿菌的形狀依然清晰可辨。

將沒有綠膿菌素的綠膿桿菌滴在塗有 LB-瓊脂培養基的培養皿上,然後放上 SERS 便利貼,在 24 小時內對綠膿菌素的分泌情況進行實時的原位監測,以實現對細菌生長過程的監控。具體結果如下圖所示。

(a) 1: 綠膿桿菌生物膜的拉曼光譜(放大 10 倍);2: 細菌生長 24 小時後,菌膜上的便利貼的 SERS 光譜
(b) 細菌生物膜及貼在其上的便利貼(紫色)的 SEM 圖像
(c) 0-24 小時時間段內採集的幾張典型 SERS 譜圖
(d) 在開始培養後的第 0、1、3、5、8、16、24 小時,細菌生物膜上的便利貼的光學照片和綠膿菌素的 SERS 圖像;虛線代表細菌生物膜的邊界
(e) 綠膿桿菌的生長曲線,用標準菌落計數法得到的結果(黑圈),以及通過便利貼對綠膿菌素分泌的 SERS 分析所得的結果(紅框)

便利貼的 SERS 譜圖顯示出強烈的綠膿菌素特徵峰,細菌生物膜本身則沒有明顯的拉曼信號(上圖 a),體現出這種便利貼在實時 QS 監測中的應用潛力。SERS 便利貼與底部菌膜的貼合良好(上圖 b),從而保證了對綠膿菌素分泌情況變化的及時響應(上圖 c),並可以獲得準確的實時空間分辨圖像(上圖 d)。

由上圖 e 可知,綠膿菌素在第 1 個小時內就有少量分泌,但在 1 至 3 小時內無明顯增加,但在隨後的 3 至 5 小時中顯著增加,在 5 至 8 小時分泌速率達到最大,之後分泌就比較平緩了(8 至 24 小時)。以上結果表明綠膿菌素的分泌取決於具體的生長期,其分泌速率在細菌生長的早期穩定期達到峰值;這一結論與先前的報導較為吻合,說明了這種便利貼用於監測 QS 的可靠性。

在便利貼上負載抗生素,對菌膜生長實現有效抑制

除了對 QS 的實時監測,還可以讓該 SERS 便利貼負載上抗生素,從而實現更多的功能。頭孢哌酮抗生素對綠膿桿菌具有很強的抗菌效力;利用範德華相互作用將頭孢哌酮分子負載到便利貼上,然後通過對綠膿菌素分泌情況的實時檢測來了解該便利貼抑制菌膜生長的實際效果。

(a) 便利貼和載有頭孢哌酮的便利貼放置在綠膿桿菌生物膜上的光學照片;虛線代表細菌生物膜的邊界
(b) 綠膿桿菌生長 8 小時後得到的 SERS 譜圖,1 為便利貼,2 為載有頭孢哌酮的便利貼
(c) 便利貼對綠膿菌素分泌的 SERS 檢測圖像
(d) 載有頭孢哌酮的便利貼對綠膿菌素分泌的 SERS 檢測圖像

具體操作時,未載有頭孢哌酮的便利貼(上圖 a 左側)和載有頭孢哌酮的便利貼(上圖 a 右側)同時被放置在綠膿桿菌生物膜上。在細菌生長 8 小時後,載有頭孢哌酮的便利貼對應的綠膿菌素 SERS 特徵峰強度明顯較弱(上圖 b),對應的SERS成像也說明了載有頭孢哌酮的便利貼對菌膜生長的抑制效果(上圖 c 和 d)。另外,載有頭孢哌酮的便利貼下的綠膿菌素平均峰強度是未載抗生素便利貼的 30.1%(上圖 e),而載有頭孢哌酮的便利貼下的活菌計數僅是初始時的 14.4%(上圖 f)。

小結

本篇論文被選為 ChemSci Pick of the Week。鞠熀先教授表示說,這種柔性「便利貼」可以作為一個多功能的平臺,有助於對醫療用品上的細菌行為進行研究,也有利於載藥抗菌治療手段的開發,在醫療和製藥行業有著廣泛的應用前景。」


1986、1989、1992 年分別獲南京大學理學學士、碩士與博士學位,1996-1997 年為加拿大 Montreal 大學博士後,1993 年聘為副教授,1999 年聘為教授、博士生導師,1999-2005 任分析化學教研室主任,2008年任南京大學現代分析中心副主任,2009 年任生命分析化學教育部重點實驗室主任,2011 年任「生命分析化學國家重點實驗室」主任,2015 年選為國際電化學會會士、英國皇家化學會會士。

曾為愛爾蘭國立大學,德國 Potsdam 大學和 Münster 大學短期訪問教授。2003 年獲國家傑出青年科學基金,2005年成為國家基金委創新研究群體項目負責人,2007 年為教育部「長江學者」特聘教授,入選「新世紀百千萬人才工程」國家級人選,2010 年選為享受國務院特殊津貼專家,2009 年成為「973」計劃項目首席科學家。

研究方向為分子診斷與生物分析化學,主要研究領域為免疫分析、細胞分析化學、納米生物傳感和臨床分子診斷。發表論文 618篇(SCI刊物 563 篇,>5.0 刊物 324 篇);專利 31 件(20 件授權),中英文專著、教材 8 部,8 部英文專著和 9 部中文著作專章各 1 篇;論文被 SCI 刊物引用 25215次(他引 24087次),h-index 為83。獲中國化學會青年化學獎、梁樹權分析化學基礎研究獎、江蘇省青年科學家獎稱號,2001、2009、2013 年教育部自然科學一等獎 3 項,2008、2009、2014 年中國分析測試協會科學技術一等獎 3 項,2008、2009、2011、2014、2015、2016 年江蘇省科技進步二等獎 2 項、一等獎3 項、三等獎1 項等,曾獲教育部科技進步三等獎2 項。

鞠熀先教授課題組博士研究生 郭景星 為本文的第一作者。本研究受到國家自然科學基金和江蘇省自然科學基金的資助。


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Impact factor: 9.063*

Editor-in-chief

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Vincent Artero
Energy (molecular and hybrid approaches; electrocatalysis) and bioinorganic chemistry, University Grenoble Alpes and CEA, France

Alán Aspuru-Guzik
Theoretical chemistry, Harvard University, USA

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Chemical Biology, University of California at Berkeley, USA

Christopher C Cummins
Inorganic and organometallic chemistry, Massachusetts Institute of Technology, USA

Mircea Dincă
MOFs and materials for applications in molecular transformations, energy conversion and storage and sensing, Massachusetts Institute of Technology, USA

Kazunari Domen
Physical chemistry, energy and surface science, University of Tokyo, Japan

Vy Dong
Organic chemistry, University of California, Irvine, USA

Matthew Gaunt
Organic chemistry, University of Cambridge, UK

Hubert Girault
Analytical science and electrochemistry, Federal Polytechnic School of Lausanne, Switzerland

Christopher A Hunter
Physical organic, University of Cambridge, UK

David A Leigh
Supramolecular chemistry, University of Manchester, UK

Kopin Liu
Physical chemistry, Academia Sinica, Chinese Taipei

James McCusker
Physical inorganic, Michigan State University, USA

Thomas Meade
Molecular imaging and biosensing, Northwestern University, USA

Wonwoo Nam
Bioinorganic chemistry, Ewha Womans University, Korea

Carsten Schultz
Chemical biology, European Molecular Biology Laboratory, Germany

Dmitri Talapin
Nanoscience and functional materials, The University of Chicago, USA

F Dean Toste
Organic chemistry, University of California, Berkeley, USA

Haw Yang
Physical chemistry, Princeton University, USA

Jihong Yu
Inorganic materials, Jilin University, China
于吉紅,吉林大學

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* 2017 Journal Citation Reports ® (Clarivate Analytics, June 2018)

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