研究揭示榕樹氣生根發育、性別決定和榕-蜂協同多樣化的分子機制

2020-10-12 中科院之聲

榕屬植物是熱帶雨林的關鍵類群，具有極高的物種多樣性、生活型多樣性。榕屬植物和與傳粉榕小蜂有的高度專性共生關係，在探討物種形成、動植物協同進化等方面均具有重要的研究價值，然而榕樹和榕小蜂高質量參考基因組信息的缺乏，嚴重製約了以上榕樹相關問題的深入研究。

10月8日，中國科學院西雙版納熱帶植物園陳進課題組與福建農林大學明瑞光課題組等國內外研究團隊合作，發布了榕樹和榕小蜂精細基因組圖譜，並首次在分子機制上揭示了榕樹氣生根發育、性別決定和榕樹-榕小蜂協同多樣化等多項未解之謎，相關研究結果在線發表在國際學術期刊《細胞》（Cell）上。

該項研究成果主要有以下幾項重要發現：

一是揭示絞殺榕氣生根形成的分子機制。本研究基於半附生的小葉榕與地生的對葉榕的染色體水平的高質量基因組的比較分析以及小葉榕不同組織的轉錄組基因表達比較、激素表達量比較等分析，共定位到811個在氣生根根尖組織內高表達的基因，其中大部分都是與轉運生物過程相關。該研究還發現具有氣生根小葉榕的生長素合成(YUC2, YUC6和TAR)、級聯反應(CLU1, SINAT5)、運輸(PIN1和GNOM)和光受體(CRY2和PHR2)相關基因呈現大量的擴張，氣生根組織內生長素合成和運輸相關基因都有高度轉錄表達，從而在氣生根內生成更高的IAA生長素（15.65 ng/g）。該研究首次揭示了榕樹的氣生根的形成和發育是與一條光誘導的生長素合成和運輸能力提升的分子通路相關，為榕樹氣生根特徵進化和相關園藝品種開發提供了理論基礎。

二是發現對葉榕的性染色體和性別決定基因並確定榕樹性別系統進化方向。本研究基於60個F1代個體的超高密度的遺傳圖譜構建、雌雄自然群體重測序數據、Hi-C染色體組裝和轉錄組分析，首次發現雌雄異株的對葉榕存在年輕的Y-染色體，其上具有一個2Mb左右的具有重組抑制的性別決定區域，且包含一個雄性特異的性別決定基因 （AG2基因，屬MADS-box C組的AGMOUS基因）。雌雄同株的小葉榕只含有一個AG1基因拷貝，而雌雄異株的對葉榕具有AG1、AG2、AG三個3拷貝。此外，3個雌雄異株亞屬代表物種的PCR擴增證實該AG2基因僅存在於雌雄異株榕樹的雄樹中，暗示對葉榕的這種通過AG基因的有無決定性別的機制很可能是大部分榕屬植物通用的性別決定方式。AG基因系統樹支持了雌雄同株繁育性別系統在榕屬的祖先地位。基於來自榕屬全部6個亞屬的62種代表榕樹重測序數據，構建了迄今最大的基因組水平上榕樹系統樹，該系統樹也支持了雌雄同株特徵的祖先地位。

三是提供榕樹－榕小蜂協同進化的基因組學證據。本研究結合已發表的對葉榕傳粉小蜂的基因組數據，推測小葉榕和對葉榕在4千萬年前後分化，這與其各自對應的傳粉小蜂分化的時間存在較好的匹配性，支持了榕樹-榕小蜂的協同分化。同時，基於對熱帶亞洲北緣同域分布的聚果榕亞屬的全部14種榕樹及其對應主要傳粉榕小蜂的重測序數據分析和三組榕樹-榕小蜂代表物種之間宿主識別活性榕果氣味的化學生理驗證，發現控制榕果大小和榕小蜂體型大小的相關基因組區間和控制雙方化學信號通訊相關的基因區間均受到純化選擇。再者，榕樹基因組上揮發物釋放相關的通路中檢測到最多受純化選擇基因的萜烯類合成途徑和莽草酸合同途徑，正是榕果揮發物中對對傳粉榕小蜂具電生理活性成分的倍半萜類和4-對甲基苯甲醚的生成通路。與之對應，傳粉榕小蜂中存在多個嗅覺感應相關基因受到強烈的純化選擇。該研究結果首次在基因組層面上揭示了榕樹-傳粉榕小蜂在形態和生理上協同適應相關的基因區間的變化對雙方協同分化的可能影響，從而為未來開展協同進化促進物種多樣化的機制研究提供了更明晰方向。

四是構建了2種榕樹和1種榕小蜂的高質量基因組精細圖譜。本研究基於三代PacBio單分子測序、染色質三維構象捕獲(Hi-C)和高密度遺傳圖譜等技術，成功構建了2種榕樹和1種傳粉榕小蜂的高質量基因組精細圖譜。比較基因組學研究發現，兩種榕樹基因組存在大量的結構變異，如染色體斷裂、片段化重複等。這些變異與植物免疫、帖烯類合成等重要的生物學過程有關，為其適應性演化提供了遺傳基礎。本研究中2種榕樹和1種傳粉榕小蜂的高質量基因組的發布也為榕樹-榕小蜂協同進化和榕樹其他應用相關研究打開了組學分析的大門。

該研究由福建農林大學、版納植物園、臺灣大學、華東師範大學和美國伊利諾州立大學香檳分校多家單位協作完成。福建農林大學副教授張興坦和版納植物園副研究員王剛為共同第一作者。伊利諾伊大學香檳分校教授明瑞光和版納植物園研究員陳進為並列通訊作者。該研究得到了福建農林大學啟動經費、國家自然科學基金委和中科院相關經費的資助。

版納植物園內高山榕氣生根形成的「獨樹成林」景觀

榕樹氣生根發育、性別決定和榕樹-榕小蜂協同進化模式圖

對葉榕Y染色體和性別決定基因的驗證。（A）比較分析F1雌、雄遺傳圖譜鑑定重組抑制區。（B）對葉榕12號染色體0-5Mb區間雌雄重測序數據雜合度分析。（C）X和Y染色體比較分析鑑定性別決定區存在一處染色體倒置。（D）雌雄重測序數據顯示FhAG2基因只存在於對葉榕雄性個體中。（E）小葉榕和對葉榕AG基因在不同組織中的表達。SA，SB和SC為果實發育的三個不同時期。

聚果榕亞屬榕樹-傳粉榕小蜂在形態和生理方面的協同適應和協同純化選擇基因。（A）榕樹和傳粉小蜂在榕果形態和榕小蜂體型大小具有形態上的匹配性；（B）聚果榕亞屬三種榕樹的專性傳粉榕小蜂分別可以感受到特異性的榕果揮發物氣味 (GC-EAD分析)；（C）榕樹和榕小蜂在雙方控制組織形態發育和化學信號通訊相關的基因組區間分別收到強烈的純化選擇 (Tajima’s D分析)。

小葉榕(F. microcarpa)和對葉榕（F. hispida）的基因組特徵。（A）染色體核型；（B）SDs；（C）基因密度；（D）LTR TEs; (E) DNA TEs; (F) RNA測序的基因表達；（G）兩基因組的共線性

來源：中國科學院西雙版納熱帶植物園

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