林草科普|森林土壤動物生態功能研究進展

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森林生態系統是以喬木為主體的生物組分(包括植物、動物和微生物)及其非生物組分(光、熱、水、氣、土壤等)通過物質循環和能量流動相互作用、相互依存而組成的具有一定結構和功能的統一整體，是陸地生態系統中面積最大、最重要的自然生態系統。森林土壤動物是森林土壤生態系統中的重要組成部分。森林土壤動物功能類群按食性可劃分為腐食性（如蚯蚓、線蟲、跳蟲）、捕食性（如蜘蛛、蜈蚣）和植食性（如馬陸、蝸牛）土壤動物,其中腐食性土壤動物數量（蚯蚓等）佔比最多，研究最為廣泛，其次為捕食性土壤動物和植食性土壤動物。森林土壤動物能選擇性地吞食、分解森林土壤中的有機物質，經過腸道消化後排洩出較易被土壤微生物利用的物質，與微生物相互作用把分解產物重新合成變為腐殖質，並通過掘穴活動影響土壤的理化性質，在森林植被生長、微生物數量及活性與結構、其他土壤動物豐富度等方面起著不可替代的作用。

研究森林土壤動物對土壤生態系統的影響、探索其作用機制對森林土壤可持續利用和保護具有積極意義。近年來，國內外關於土壤動物對生態系統影響的研究熱點是蚯蚓、線蟲等土壤動物及其對農田生態系統的影響，而土壤動物對森林土壤生態系統的研究報導相對較少。並且，森林土壤動物在陸地生態系統中扮演著十分重要的角色，其中大型土壤動物作為「生態系統工程師」，對森林土壤生態系統的物質循環和能量傳遞過程至關重要。鑑於此，本文擬綜述國內外近10年來森林土壤動物生態功能研究進展，以期為更有效地利用森林土壤動物對森林土壤生態環境的積極影響提供科學參考。

1．森林土壤動物對土壤物理性質的影響

森林土壤動物活動有利於土壤形成團粒結構，使土壤孔隙大小比例適中，形成水氣協調的良性循環狀態，增強土壤的通氣透水性，促進林木生根。於建光等研究指出，黏粒含量較高的土壤接種蚯蚓後，即使大團聚體被完全破壞，經過1個月培養後，大團聚體和團聚體平均重量直徑也能顯著增加。李彥霈等研究發現，由於蚯蚓糞在一定程度上能抑制土壤水分蒸發，具有良好的保水性能，且能夠有效增加土壤有機質含量，因而對增強土壤持水能力具有促進作用。朱玲研究表明，蚯蚓能將微團聚體和黏砂粒粘結為大團聚體；並且對蚯蚓糞的穩定性分析表明，可增加總的水穩性團聚體含量。袁新田等通過室內培養實驗也認為，蚯蚓的作用能促進黏砂粒粘結為團聚體，能顯著降低黏砂粒有機碳在全碳中的含量，增加團聚體有機碳含量。曾鬱珉等對西南樺林進行對照試驗結果表明，接種蚯蚓后土壤密度降低，表層土壤總孔隙度、毛管孔隙度、土壤貯水量和自然含水量均有所提高，這說明蚯蚓活動增強了土壤的通氣透水性，對林木土壤物理性狀有較大的改善。

2．森林土壤動物對土壤化學性質的影響

2.1 提高森林土壤酸鹼緩衝性

在森林土壤動物消化過程中，由於微生物作用產生有機酸，可能使排洩物的pH值降低而趨於中性，從而在一定程度上調節了土壤的酸鹼度。徐坤等在盆栽實驗中發現，蚯蚓活動可以降低礦區Zn、Pb汙染土壤（弱鹼性）的pH值，且土壤pH值與土壤上部重金屬濃度和吸收量呈負相關，隨著汙染程度的增加，蚯蚓對土壤pH值的降低效果更加顯著。王斌等在室內試驗中發現，接種蚯蚓使土壤（弱酸性）pH值在前期顯著提高，而後趨於平緩，這主要是由於蚯蚓可以通過排洩氮素和鈣腺分泌等主動反應創造適合自己生存的中性環境。但蚯蚓活動不總是使森林土壤pH值趨於中性。陳平等通過室內培養實驗研究表明，在土壤中接種蚯蚓並添加凋落物能使褐土（pH值8.18）pH值升高，但未達到顯著水平。這可能與蚯蚓種類、凋落物類型和質量以及實驗時長等因素有關。

2.2 促進森林土壤有機質分解

森林土壤動物和微生物的協同作用能夠促進有機質降解。許第發研究表明，蚯蚓能夠快速有效地穩定有機質，蚯蚓與菌的聯合作用則進一步促進了有機質的腐熟，並且在協同增效過程中，蚯蚓對有機質的分解起著主導性作用。Frouz認為，大型土壤動物特別是蚯蚓的活動會使凋落物破碎，直接或間接地增強微生物呼吸，從而促進有機質的分解。

溫度對森林土壤動物分解有機質的貢獻率會產生影響。在嚴寒氣候條件下，不僅土壤動物的活動減弱，土壤質量也會受到影響，從而影響森林土壤動物對有機質分解的貢獻率。劉瑞龍等通過1年的野外實驗，發現相比於生長季節，在高寒季節土壤動物作用下的凋落物分解速率要低，並且高寒季節土壤動物的活動與凋落物初始C、P和N/P比值顯著相關。夏磊等研究表明，季節性凍融期間凋落物分解與土壤動物的貢獻有關，不同凍融時期（凍融初期、深凍期和融化期）的土壤動物對林木凋落物質量損失的貢獻率均為微型土壤動物<中型土壤動物<大型土壤動物。

森林土壤動物對不同林型凋落物的分解作用大小有所不同。許洪軍研究發現，森林土壤動物對不同林型凋落物分解的貢獻率大小為闊葉凋落物>針闊混合凋落物>針葉凋落物，並且在分解過程中，中小型土壤動物的作用大於大型土壤動物的作用。蔣雲峰也發現，土壤動物作用下的闊葉分解速率明顯高於紅松，並認為這與紅松凋落物初始N和P含量低，C/N比值、纖維素和木質素含量高有關。

2.3 調節森林土壤碳循環

森林土壤呼吸作為在生態系統中輸送碳素的有效途徑，其動態變化將對全球碳循環、全球氣候變化產生深遠的影響。在森林土壤動物和土壤微生物作用下，土壤有機質中的C以CO2的形式釋放到大氣中，改變了大氣中的碳含量。過去對土壤呼吸影響的研究主要集中在植物根系呼吸的貢獻上，而高波等將研究方向集中在植物的物理效應（遮陰、緩衝雨水等）和土壤動物（如蚯蚓）、植物與土壤微生物之間的相互作用上。有研究表明，蚯蚓能顯著促進土壤CO2的排放，但蚯蚓對土壤CO2通量的促進效應並不總有顯著影響。高波等發現，土壤微環境對西土寒憲蚓作用的土壤CO2通量強弱程度影響顯著，使得蚯蚓貢獻的大小發生改變。此外，蚯蚓與植物二者的生物過程和物理過程相互作用是導致土壤CO2通量增加的重要原因。朱玲研究認為，蚯蚓能顯著降低黏砂粒有機碳在總有機碳中的比例，增加團聚體有機碳含量。蔣雲峰等研究表明，蟎類和彈尾類、線蚓和雙翅目幼蟲等森林土壤動物總個體和類群密度與各凋落物處理C累計釋放率都呈現出顯著的正相關性。然而，廖姝等研究發現，雖然森林土壤動物對不同凋落葉基質的利用存在差異，但總體上森林土壤動物顯著降低了凋落葉可溶性有機碳（DOC）含量，尤其在葉衰期表現更為明顯。

2.4 促進森林土壤養分循環

森林土壤動物的活動尤其是蚯蚓的活動（掘穴、取食、代謝和排便）在分解有機質過程中可以促進礦質營養元素的釋放，從而增加土壤養分的有效性，加速養分再循環過程。高波等認為，蚯蚓能夠促進人工林土壤N2O釋放，使N2O排放量增加66.3%。許洪軍指出，土壤動物對C元素的釋放促進作用較明顯，而對N和P元素更多表現出了抑制作用。曾鬱珉等研究表明，蚯蚓活動及有機飼料對土壤全量養分和速效養分含量的增加極其顯著，林地的土壤質量得到改善，而土壤中全P的含量減少，這可能是由於蚯蚓的活動加速了全量P向有效P的轉化。高波等研究表明，與對照相比，添加西土寒憲蚓後的土壤中NH4+-N、NO3–-N和TN有不同程度的增加。許第發在室內試驗研究中發現，肥料菌參與的蚯蚓處理顯著提高了產物中全N、全P、全K和速效N、速效P、速效K的含量，這說明兩者的協同作用可加快有機質的腐熟和穩定，促進礦物營養的釋放，增加產物的肥效。單軍研究表明，食土蚯蚓對腐殖質、蛋白質組分的選擇性消化提高了蚓糞中無機N的含量，可能會對土壤中N的循環產生潛在影響。

2.5 降低森林土壤有害物質毒性

蚯蚓等大型森林土壤動物具有汙染指示作用，對有機汙染物和重金屬汙染會產生生態毒理效應。森林土壤動物對重金屬具有耐受性和富集作用，富集作用主要通過其生命活動影響土壤中汙染物的空間分布和遷移轉化，進而在食物鏈中傳遞及生物放大，這在森林礦區土壤中較常見。徐坤等發現，蚯蚓活動顯著增加了土壤中Zn的有效態含量、Zn的濃度及對Zn和Pb的吸收量，能夠活化重金屬，從而使地上部生物量（22.6%~88.6%鮮重促進率，31.3%~122%乾重促進率）增加，促進植物生長。單軍採用14C示蹤技術研究了食土蚯蚓對酚類有機汙染物的影響，發現蚯蚓的腸道傳輸過程提高了氯代苯酚在土壤中的吸附容量，蚓糞對氯代苯酚具有高吸附容量的主要原因是，蚓糞具有高含量的黏粒和粉粒及土壤有機質性質的改變。伏小勇等研究表明，蚯蚓體內酶是影響蚯蚓體內富集重金屬的主要原因，重金屬含量高時往往會使酶分子因沉澱、絡合等反應而失活。

3．森林土壤動物對微生物的作用

森林土壤動物對微生物的群體結構、數量、活性、多樣性等具有重要調節作用。

3.1 森林土壤微生物生物量和酶活性

森林土壤動物活動和其體內生物化學過程能改變微生物生物量，增強土壤酶活性，進而刺激微生物活性。劉賓等研究表明，蚯蚓活動對土壤微生物生物量的影響因土壤種類、土壤環境以及培養時間的不同而不同，無論有無使用秸稈，接種蚯蚓都可降低潮土的微生物生物量碳（MBC）和微生物生物量氮（MBN）含量，而其對紅壤的MBC含量無顯著影響，卻顯著提高MBN含量；且當土壤環境適合蚯蚓生長時，蚯蚓活動可以顯著提高土壤微生物活性。張明錦等研究表明，在馬尾松人工林林窗內馬尾松凋落物分解初期，土壤動物顯著增加了凋落物MBN，對微生物生物量的增加有一定的促進作用，但其作用大小受到林窗大小、林窗位置和凋落物分解時間的影響而表現出一定的差異。周東興等研究表明，蚯蚓糞的施入可導致土壤有益微生物種類和數量增加，提高土壤細菌多樣性，從而使土壤酶活性增強。張池等研究表明，隨著土壤中蚓糞比例的增加，過氧化氫酶、轉化酶和脲酶活性增強。許第發研究發現，蚯蚓通過新陳代謝向土壤中輸入養分和改善廢棄物的理化性狀來提高肥料菌的微生物活性。

3.2 森林土壤微生物數量、結構和多樣性

蚯蚓活動及其排洩物通過改善微生物生存環境以及對肥料菌的傳播和分解促進了它們的增殖。朱玲等通過短期培養實驗發現，蚯蚓活動對土壤可培養酵母菌、細菌數量和土壤底物誘導呼吸強度的促進作用非常明顯。Groffman等研究表明，蚯蚓活動能提高土壤對微生物生物量的承載力，促進土壤總N的固定和保留，固定了大量微生物生物量N，從而減少了可用於礦化和硝化的N量。馬丙堯等研究表明，添加蚯蚓糞可不同程度地使植物根際環境中細菌數量和微生物總量增多，而使真菌數量減少。李俊等通過採用微生物磷酸脂肪酸（PLFA）分析方法研究了高山草甸冬季嚴酷環境條件下凋落物分解過程，發現土壤動物的活動提高了黃花亞菊凋落物中微生物多樣性、均勻性、豐富度和優勢度指數，但降低了黑褐苔草凋落物中微生物多樣性和均勻性指數，這表明在高寒條件下土壤動物仍然對微生物的數量、結構和多樣性具有明顯的影響。Zhou等通過微觀實驗研究發現，食細菌線蟲經過培養後能夠直接通過代謝釋放養分，或間接通過選擇性既能促進微生物的增殖也能提高微生物的活性，並且線蟲在潛伏期可促進森林土壤微生物的生長，增強森林土壤微生物的活性。

4．森林土壤動物對植物生長的作用

森林土壤動物特別是腐食性土壤動物對森林植物的生長具有重大貢獻。曾鬱珉等研究表明，蚯蚓活動對西南樺林木生長作用明顯，樹高和胸徑生長都遠遠高於單獨施入有機飼料處理及對照組，而且隨著時間的推移效果更加長效。Melampy等將蚯蚓吞食與未吞食的種子發芽率進行比較表明，陸正蚓（Lumbricus terrestris）吞食並排出的種子不會影響發芽，並且粉正蚓（L.rubellus）和陸正蚓通過吞食和消化種子，減少了土壤中種子的數量，從而促進森林植被的變化。馬丙堯等認為，加入15%體積比例的蚯蚓糞可顯著改善植物的根際環境，極大地提高植物對N、P和K養分的吸收量，植物根、莖和葉乾物質的積累量得到提高，根系活力也有顯著提高，進而增加植物生物量。曹佳研究表明，蚯蚓通過促進微生物生絲微菌屬(Hyphomicrobium)和草根黴屬(Thielavia)生長而促進土黴素降解，進而顯著促進植物生長。然而，植食性土壤動物對森林植物生長起消極作用。孫玥等採用內生長法和土鑽法實驗研究發現，植食性土壤動物通過直接取食植物細根和減少根系中蛋白質以及TNC來減少根系的生物量、長度並加速根系死亡，從而加速根系周轉，其中消耗水曲柳和落葉松細根產量分別達50%和36%。

5．外來森林土壤動物入侵對土壤生態系統的影響

外來森林土壤動物的入侵對森林土壤生態系統內各生物群落結構和功能的改變、群落的演替等可產生顯著影響。外來森林土壤動物的入侵對森林土壤生態系統的影響主要表現在外來蚯蚓活動產生的影響上，而人類活動是傳播外來種蚯蚓的主要媒介。

外來森林土壤動物的入侵會改變群落組成。Eisenhauer等基於資料庫的最新薈萃分析發現，隨著外來蚯蚓生物量的增加，禾本科植物和非本地植物物種的覆蓋率顯著增加，而草本和木本植物的覆蓋趨於下降，降低了總體植物物種香農-維納多樣性指數。Nuzzo等也發現，非本地植物覆蓋率與非本地蚯蚓生物量呈正相關，而非本地蚯蚓生物量與本地木本植物和大部分草本植物的蓋度及凋落物量呈負相關。蚯蚓入侵是北美東北部森林植物群落變化的驅動力，它使本地植物物種減少而促進了森林中的外來植物入侵。

外來森林土壤動物入侵可降低群落多樣性。群落多樣性的降低會導致森林食物鏈縮短，對森林土壤生態系統的穩定性起抑制作用。Arcese等研究表明，許多小島上存在的非本地蚯蚓促進了物種更新，這對於保護本地生態系統的完整性至關重要，包括保護加拿大極度瀕危的加裡橡樹和海洋草甸。Maerz等通過對蠑螈豐度標記分析發現，由於非土生土長的蚯蚓入侵造成的凋落物層損失，對林地蠑螈豐度產生了負面影響，部分原因是作為蠑螈穩定食物來源的小節肢動物豐度下降，這對美國東北部林地兩棲動物群構成了重大威脅，可能是兩棲動物棲息地退化的驅動因素，進而降低兩棲動物群落多樣性。Eisenhaue等指出，外來蚯蚓的存在降低了土壤無脊椎動物群落的密度和多樣性，外來蚯蚓顯著改變了植物群落和森林土壤動物群落的功能組成和多樣性。

6．研究展望

森林土壤動物對生態系統的影響研究經過多年的發展，已經取得了一定的研究成果，但目前仍亟待深入研究。近10年國內外在此方面的研究熱點主要集中在蚯蚓等大型土壤動物以及農田、溼地、草原等生態系統方面，而少以森林生態系統作為研究對象。其中，國內研究大多數仍集中在不同植被類型下森林土壤動物的群落結構、分布特徵、群落變化方面，以及土壤動物對N沉降和不同土地利用方式等全球變化響應等。相比之下，國外在研究以上相關領域的同時，還注重外來種入侵對森林土壤生態系統作用、森林土壤動物全球變化響應等的研究；而國內對土壤動物本身作用於森林生態系統的過程變化，特別是外來森林土壤動物入侵造成的生態影響的研究鮮有涉及，森林土壤動物體內對土壤生態系統的作用機制還不明確，尚缺乏系統科學的量化研究。

結合現有研究，今後可加強以下研究工作：1）進一步深入研究森林土壤動物生態功能的作用機制，例如森林土壤動物體內對汙染物代謝遷移及轉化機理、森林土壤動物與微生物的協同作用機制等；2）繼續擴大土壤動物類群和生態系統研究範圍，不斷探索森林土壤動物的不利影響，加強生態系統功能和服務對森林土壤動物入侵的反應評估，關注森林土壤動物對全球變化的響應等前沿領域；3）在採用高通量測序、同位素示蹤等分子生物學技術的同時，應注重野外與室內實驗相結合，儘可能模擬野外環境來反映實際情況，深入研究森林土壤動物在養分循環中對相關微生物結構、多樣性的影響；4）森林土壤動物的生態功能是多因素綜合作用下的產物，應注重多因素、長期的綜合性研究。（作者 潘菲，女，碩士研究生，主要研究領域為森林土壤。周垂帆，博士，副教授，碩士生導師，主要研究領域為土壤改良。編輯 王強）