中國科學院地質與地球物理研究所科學團隊成員聯合國內外多個單位科研人員，發現趨磁細菌可能是一類重要的微生物功能群，在地球水生環境的物質和能量循環中起重要作用。相關研究成果發表在JGR-Biogeosciences上，並被選為亮點文章（Research Spotlight）在Eos上報導。本文為文章第一作者李金華研究員撰寫的關於該研究的詳細內容 。
地球有磁場和生命。地磁場起源於地球內部，伸向高空，像一把傘，保護地球生命和環境免受太陽風的侵襲。在與地磁場的長期協同演化過程中，很多生物（包括微生物和動物）都產生了感知地磁場的能力。比如，信鴿、知更鳥、大馬哈魚、海龜、蜜蜂等高等動物能利用地磁場的導向作用，進行長距離的遷徙或洄遊等。
趨磁細菌是一類能在細胞內合成納米磁性晶體顆粒（也被稱為磁小體，化學成分為Fe3O4或Fe3S4）的原核生物。磁小體多呈鏈狀排列，作為細胞的小磁針，可以感知地磁場，使其沿磁力線方向遊泳，從而迅速找到最適合生存的微環境，即水體中「有氧-無氧界面（OAI）」。學界把這種行為稱作「趨磁性」或「磁輔助-趨化性」。
自上世紀六七十年代以來，趨磁細菌被作為理想的模式系統，被廣泛用來研究生物地磁響應行為及其分子機制。長期以來，「趨磁性」或「磁輔助-趨化性」被認為是趨磁細菌受到地磁場的扭力作用，而被地磁場定向後，在鞭毛的推動下，向上或向下遊動到水體中的OAI界面附近。
近日，中國科學院地質與地球物理研究所科學團隊成員聯合國內外多個單位科研人員，發現趨磁細菌利用地磁場的定向作用，在OAI中上下穿梭，從而將OAI上部有氧或微氧與其下部的厭氧環境聯動起來，進而驅動碳、氮、硫和鐵等在地球水生環境的無氧與有氧環境中的元素循環。研究結果表明趨磁細菌可能是一類重要的微生物功能群，在地球水生環境的物質和能量循環中起重要作用。同時，該研究還提出了一種「細菌利用地磁場在水體有氧-無氧界面上下穿梭驅動微生物硫循環」的新機制。
這幅卡通圖展示了趨磁細菌利用地磁場的定向作用，在水體中向上向下來回穿梭，不僅將不同類型化學物質上下運輸，還將其在OAI上部的有氧代謝過程（硫氧化和硝酸鹽吸收等）與OAI下部的厭氧代謝過程（硫酸鹽還原、硫的部分還原及沉積和硝酸鹽還原等）聯動起來，從而促進細胞的生長和磁小體的生物礦化。
圖文設計：鄭越/李金華
有氧-無氧界面（OAI）是地球上有氧與無氧環境之間的過渡帶。在地球的水生環境中（如海洋、湖泊、沼澤和河流），OAI主要存在於沉積物表層或者具有化學梯度分層的水體中。氧氣（O2）與硫化氫（H2S）的反向化學梯度變化是水生環境OAI的最重要特徵。一般來講，從上向下，氧氣濃度逐漸降低；而從下向上，硫化氫濃度逐漸遞減；中間通常還存在一個二者濃度極低或者都缺失的地帶，其厚度變化很大，從幾釐米到幾十米都存在。
OAI在自然界硫循環中作用巨大。通常而言，OAI下部無氧環境中的硫化氫，需要被帶到OAI上部的有氧環境下，才能被徹底氧化成硫酸鹽。前人研究發現，微生物演化出多種策略，充當硫物質的「轉運使者」或硫氧化-還原反應的電子「傳遞體」，並從中獲得能量，供自己生長。比如，電纜細菌以頭尾相接的方式組成一條上千個細胞長度的絲狀結構，一頭伸出沉積物連接氧氣，一頭扎入沉積物中吸收硫化物。在下部將硫化氫氧化成單質硫，同時釋放電子，再通過身體上的納米電纜把電子傳遞到上端，進行有氧呼吸，產生能量，以供細胞生長。與電纜細菌不同，納米比亞嗜硫珠菌（迄今發現尺寸最大的單細胞細菌，可達750微米）在厭氧環境利用體內存儲的硝酸鹽將硫化氫氧化成單質硫（S2-→S0），並以硫顆粒的形式暫時存貯起來（在光學顯微鏡下硫顆粒會發出閃爍奪目的光彩，使得整個納米比亞嗜硫珠菌細胞泛著微微的「珠光」，像極了飽滿圓潤的珍珠，因而得名）。當受到水流或其他物理擾動，攜帶有大量硫顆粒的細胞被帶到有氧環境後，會利用氧氣將單質硫徹底氧化成硫酸鹽（S0→SO42-），同時吸收並將大量的硝酸鹽存貯在囊泡中，以備無氧環境下氧化硫化氫所需。
各種硫細菌各顯神通跨越「有氧-無氧界面」。電纜細菌充當硫氧化還原的電子傳遞體，而嗜硫珠菌充當硫物質的轉運使者
圖片提供：李金華
趨磁細菌是典型的梯度微生物，它們在全球水生環境中廣泛分布，且集中生活在OAI界面或稍靠下的厭氧環境中。大量的觀測發現，除了在細胞內礦化合成磁鐵礦（Fe3O4）或膠黃鐵礦（Fe3S4）顆粒外，很多趨磁細菌還可以在細胞內合成硫、多聚偏磷酸、脂質體、甚至碳酸鈣等顆粒，指示趨磁細菌具有C、N、P、S和Fe等元素多樣化的代謝潛能，及其在推動這些元素的地球化學循環中的潛在貢獻。
1987年，德國慕尼黑大學的古地磁學家Nikolai Petersen教授，在德國巴伐利亞州素有「巴伐利亞之海」稱號的基姆湖中發現了一類獨特的趨磁細菌，它細胞巨大，呈稍微彎曲的長杆狀（有沒有點酷似巴伐利亞大香腸的感覺哈），被命名為巴伐利亞趨磁大桿菌（Magnetobacterium bavaricum）。與通常只有1-3微米大小的單細胞趨磁細菌不同，巴伐利亞趨磁大桿菌直徑約為1.5 微米，長度可達約8-10 微米，能在細胞內合成多達上千個子彈頭形磁小體，還能合成大量的硫顆粒。這類有點像「趨磁細菌界航母」的大桿菌旋即引起趨磁細菌研究領域學者廣泛地關注。然而，正如其形也獨特，其性也高冷。迄今為止，大家只能在沉積物中觀察到這類細菌，並不能在實驗室通過純培養技術獲得該類細菌。2003-2004年，受洪堡學者項目邀請，中國科學院地質與地球物理研究所潘永信研究員來到德國慕尼黑大學，他通過長達數月的仔細分離，從沉積物中獲得富含巴伐利亞趨磁大桿菌的樣品，並對這類細菌磁學性質及其對沉積物磁性的貢獻進行了首次且系統的研究，相應成果發表在國際知名地學期刊Earth and Planetary Science Letters上（Pan et al., 2005a, EPSL, 237: 311-325, https://doi.org/10.1016/j.epsl.2005.06.029；Pan et al., 2005b, EPSL, 232: 109-123, https://doi.org/10.1016/j.epsl.2005.01.006）。
2007年，在巴伐利亞趨磁大桿菌被發現20年後的一天，潘永信研究員帶領博士生李金華和林巍等人，在北京的密雲水庫發現了密雲水庫趨磁大桿菌（命名為Candidatus Magnetobacterium casensis strain MYR-1）。形態學和基因組學研究發現，密雲水庫趨磁大桿菌與巴伐利亞趨磁大桿菌高度相似，系統進化上歸屬於硝化螺旋菌門，屬於同一個種的不同菌株（Lin et al., 2009, SAM, https://doi.org/10.1016/j.syapm.2008.10.005; Lin et al., 2014, ISME J, https://doi.org/10.1038/ismej.2014.94）。為了系統研究密雲水庫趨磁大桿菌的磁學性質和生物礦化機制，課題組利用自行設計研製的趨磁細菌分離設備，從沉積物中富集和分離得到這類細菌後，綜合巖石磁學和透射電子顯微學技術，從細胞到原子水平研究了密雲水庫趨磁大桿菌子彈頭型磁小體的宏觀和微觀磁性、磁小體鏈的組裝模式、及其磁小體的晶體生長過程，發現了子彈頭型磁小體的「多階段晶體生長」規律，提出硝化螺菌門趨磁細菌子彈頭型磁鐵礦的生物礦化模型，並提出子彈頭型磁鐵礦的[001]拉長是更可靠化石磁小體判據的新觀點（Li et al., 2010, EPSL, 293: 368-376, https://doi.org/10.1016/j.epsl.2010.03.007; Li et al., 2015, JRS Interface, 12(103):20141288, https://doi.org/10.1098/rsif.2014.1288）。
左圖：慕尼黑大學Nikolai Petersen教授在德國基姆湖採集巴伐利亞趨磁大桿菌樣品。右圖：中科院地質地球物理研究所潘永信研究員帶領博士生李金華在北京密雲水庫採集密雲水庫趨磁大桿菌樣品。
圖片提供：李金華
2017年，在密雲水庫趨磁大桿菌被發現10年後，李金華研究員與潘永信院士團隊，又聯合國內外合作者，建立了一種「螢光-電子顯微鏡聯用」新技術（FISH-SEM和FISH-TEM），將趨磁細菌種類鑑定的螢光顯微鏡觀測信號與磁小體結構觀測的電子顯微鏡觀測信號結合起來，為深入開展包括密雲水庫趨磁大桿菌在內的未培養趨磁細菌的研究開通了快車道（Li et al., 2017, AEM, 83(12), doi: 10.1128/AEM.00409-17; Zhang et al., 2017, FM, https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00969; Li et al., 2019 AEM, 85(14):e00731-19. doi: 10.1128/AEM.00731-19; Li et al., 2020, JGR, 125, e2020JG005680.https://doi.org/10.1029/2020JG005680; Liu et al., 2020 EM, https://doi.org/10.1111/1462-2920.15254）。同時，研究團隊在北京密雲水庫、天津於橋水庫、河北東武仕水庫和黑龍江大慶黑魚湖等地也發現了與密雲水庫趨磁大桿菌同種的趨磁大桿菌。
密雲水庫趨磁大桿菌子彈頭形磁小體的晶體生長機制、宏觀和微觀磁學性質
資料來源：Li et al., 2020 EPSL; 2015 JRS Interface
為了繼續認識趨磁大桿菌 「趨磁性、生物礦化、生理代謝」三者之間的內在聯繫，研究團隊聯合加拿大同步輻射光源實驗室和澳大利亞國立大學的合作者，綜合透射電子顯微學、同步輻射和單細胞宏基因組學技術對發現自天津於橋水庫的趨磁大桿菌進行了深入研究。結果發現：
除了已經發現的磁小體（M）、硫（S）和脂質體（L）顆粒外，趨磁大桿菌還能在細胞內形成第四種微米級別大小的囊泡（V）結構，掃描透射電鏡電子能量色散譜（STEM-EDS）和同步輻射X射線吸收譜（STXM-XAS）分析表明，囊泡中不含有機物，可能是一種無機物的貯藏結構。統計分析顯示，與所有細胞均含有磁小體不同，約24.7%的細胞只含有硫顆粒，約12.9%的細胞只含有囊泡，其餘細胞（~62.4%）即不含硫顆粒，也不含囊泡。這指示硫與囊泡只是細胞內的「臨時住戶」，二者存在某種「此消彼長」的關係。同步輻射掃描透射X射線顯微譜學（S L-吸收邊的X射線近邊結構譜，S L-邊STXM-XANES）分析表明，趨磁大桿菌細胞內的硫顆粒並不是通常認為的環狀硫（S8）結構，而是線狀結構，且朝向顆粒內部，其聚合度增加（e.g., S3+→S5+），這可能指示這些硫顆粒處在從外到內的動態降解或合成過程中。C K-邊的STXM-XANES分析表明，趨磁大桿菌細胞內的有機質及其分布具有顯著的非均質性，多糖類物質主要分布在細胞外，為胞外多糖組織；脂類和芳香族類有機質在囊泡部位基本沒有分布，而在其他部位特別是磁小體鏈部位顯著存在，這與細胞質、磁小體膜及鏈有機質骨架相匹配；相比較，蛋白質在囊泡膜上顯著分布，指示囊泡可能為富含蛋白酶的活性結構。N K-邊STXM-XANES分析顯示，囊泡與細胞其他部位的蛋白質種類及組成明顯不同，且能檢測到微弱的硝酸鹽信號。同時，基因組分析顯示趨磁大桿菌不含有合成氣泡的任何關鍵基因，但是具有合成液泡的關鍵基因，且存在一整套膜結合的硝酸鹽還原酶基因。這些實驗觀察和基因證據均指示，趨磁大桿菌合成的囊泡是液泡，可能用來臨時貯藏過多的硝酸鹽。
掃描透射電鏡電子能量色散譜（STEM-EDS）和同步輻射X射線吸收譜（STXM-XAS）研究趨磁大桿菌細胞結構和化學組成
圖片提供：李金華
同步輻射掃描透射X-射線顯微譜學技術(STXM-XANES)研究趨磁大桿菌細胞內硫顆粒的化學價態和結構
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同步輻射掃描透射X-射線顯微譜學技術(STXM-XANES)研究趨磁大桿菌細胞有機質種類及其分布特徵
圖片提供：李金華
同步輻射掃描透射X-射線顯微譜學技術(STXM-XANES)研究趨磁大桿菌細胞及囊泡部位蛋白質種類及分布
圖片提供：李金華
綜合前人的研究結果，研究團隊提出了趨磁大桿菌利用地磁場上下穿梭驅動硫循環的新模型。
（1） 在OAI下部的無氧環境中，趨磁大桿菌利用硝酸鹽將硫化氫氧化成單質硫以顆粒的形式沉積在細胞內（S2-→S0）；
（2） 為了繼續完成硫的氧化，細菌需要向上遊泳到OAI上部的有氧環境中；
（3） 在有氧環境中，細胞內存儲的硫被徹底氧化成硫酸鹽（S0→SO32-→SO42-），同時吸收硝酸根並將其存儲在液泡中；
（4） 懷揣硝酸鹽的細菌再次向下遊泳到OAI下部的無氧環境，為硫化氫的氧化提供氧化劑。由於北半球地磁場的磁力線是傾斜向下的，因此，在整個過程中，地磁場的定向作用可以把趨磁大桿菌的遊動限定在一個近似「上下穿梭」的二維空間中，從而既提高了細菌的穿梭效率，又利於節省能量。另一方面，通過這種上下穿梭，趨磁大桿菌可以完成Fe2+和Fe3+的吸收及其氧化還原，從而合成大量混合價態的四氧化鐵顆粒。數目眾多的磁小體顆粒也為趨磁大桿菌克服局部擾動或沉積物顆粒阻撓，高效沿地磁場方向定向遊泳提供保障。
趨磁大桿菌沿地磁場上下穿梭驅動硫循環模式圖
圖片提供：李金華
其它趨磁細菌有沒有可能採用同樣的機制呢？
作者通過基因組學對比分析了84種代表性趨磁細菌和硫細菌對碳、氮、硫和鐵等元素的代謝潛能。基因預測分析表明，與其他硫細菌相比，趨磁細菌具有更加完善和全面的Fe2+/Fe3+吸收途徑，具有成套的磁小體礦化合成相關基因；具有完整的硝酸鹽還原和亞硝酸鹽氧化酶基因；具有完整的硫氧化（S2-→S0→SO32-→SO42-）和硫酸鹽還原（SO42-→SO32-→S2-）關鍵酶基因。除了δ-變形菌綱趨磁細菌外，其他類群的趨磁細菌均具有碳固定的自養生長和有氧呼吸的異養生長相關的關鍵酶基因。這指示，趨磁細菌可能採用與趨磁大桿菌相似的策略，利用地磁場的定向作用，在水生環境的無氧環境和有氧環境中上下穿梭，從而驅動OAI中的碳、氮、硫、磷和鐵等元素循環。
基因預測分析揭示趨磁細菌具有碳、氮、硫和鐵等元素多樣化的代謝潛能，指示其是一類重要的微生物功能群，在地球水生環境的物質和能量循環中起重要作用
圖片提供：李金華
這項研究揭示了趨磁細菌可以利用地磁場的定向作用，在水體有氧-無氧界面上下高效穿梭，從而驅動OAI環境中的物質和能量循環，既指示趨磁細菌是自然環境中驅動碳、氮、磷、硫、氧和鐵等重要元素地球生物化學循環的重要微生物功能群，又表明趨磁細菌利用這種高效的穿梭機制，將「趨磁性、生物礦化、生理代謝」三者有機的聯繫起來，從而使自己能很好地適應厭氧和微氧環境，並從中獲取細胞生長和磁小體合成所需要的能量和物質。
文章來源：AGU美國地球物理學會