中國學者Science封面論文:甲蟲胸節上的角與翅膀系列同源

獨角仙等甲蟲有著奇特而形態多變的「犄角」，那是雄性競爭配偶的重要工具。印第安納大學 Armin P. Moczek 團隊首次揭示，甲蟲前胸背部的角由翅膀的系列同源器官進化而來。這項研究對思考如何更好地定義進化新徵（evolutionary novelty）有著重要意義，於 11 月 22 日登上Science封面。

圖片來源：Science封面圖

撰文 胡永剛博士，文章第一作者兼共同通訊作者

新的複雜性狀如何進化而來，這是進化生物學研究中的一個根本問題。什麼樣的性狀可以定義為進化新徵（evolutionary novelty）呢？目前被廣泛接受的定義由進化生物學家 Gerd B. Müller 和 Günter P. Wagner 在 1991 年提出1。一個生物性狀定義為進化新徵必須要同時滿足兩個條件：

1）它既不和它祖先中的任何性狀有同源關係（homology），即它不是由祖先的某一性狀進化而來的；

2）它又和同一個體的其他性狀沒有系列同源關係（serial homology），即和身體的其他性狀沒有相同的發育起源。

然而過去三十年來，伴隨著進化發育生物學的發展，同源關係比我們以前所認識的範圍更為廣泛，其不僅僅局限在形態、解剖結構層面，還擴展到細胞類別、基因調控網絡等層面。「新」（新的性狀）和「舊」（具有同源關係）之間已經非常難來劃一界限了。然而，新的複雜性狀是如何並且多大程度從同源的範疇內進化而來，仍然不清楚。

2019 年 11 月 22 日，美國印第安納大學研究團隊在Science發表封面文章，論文題為「Beetle horns evolved from wing serial homologs」，以金龜科甲蟲前胸背部的角為研究對象，闡釋了前胸背部的角由翅膀的系列同源器官進化而來2。

許多種雄性甲蟲在頭，胸節長有角狀物，用於競爭雌性的搏鬥，是一類典型的第二性徵。在不同有角甲蟲物種當中，角的大小、生長位置、數目以及性狀往往是不同的。在教科書裡面，甲蟲的角經常被當作新性狀的一個代表，它的進化起源一直是一個未解的謎。

昆蟲分為頭、胸、腹三部分，胸部進而分為三個體節，第二和第三個胸節分別長有一對翅膀，第一個胸節沒有翅膀。之前的研究，包括本文作者們的一些研究成果，發現在一些昆蟲當中第一個胸節以及腹部體節上一些器官的發育依賴於翅發育的部分基因調控網絡，並且當控制對應體節特徵的 Hox 基因失活後，這些器官可以轉化為異位的翅膀，因此這些器官被稱為是翅膀的系列同源器官3–5。換言之，昆蟲在不同體節利用翅系列同源器官進化出了多樣的器官。因此，作者們提出假設：甲蟲前胸背部的角有可能也是由翅的系列同源器官進化發育而來。

為了驗證這一假設，作者們選用了Onthophagus屬三個不同的蜣螂物種（O.sagittarius，O.binodis，O. taurus）來做研究，這三個物種在蛹期階段長有相似的胸角，然而在成蟲階段其胸角呈現出不同的形態，在一定程度上代表了角的多樣性。

作者們採用RNA 幹擾（RNA interference）的方法來驗證翅膀發育相關的基因是否調控角的發育。他們將靶向特定基因mRNA的雙鏈RNA片段注射到幼蟲體內，然後觀察蛹期和成蟲期個體的表型。當在三個物種當中將六個翅膀發育的關鍵基因一一失活後，他們發現失活每個基因均導致預期的翅膀發育異常，包括丟失或變小；同時他們發現在前胸節，其中五個基因的失活均導致角發育的缺陷，角變小，而且單一的角分裂成兩個很小的突起物。甚至在強表型個體中，角完全丟失掉了。這一結果說明翅膀相關基因對於前胸背部的角的發育起著重要作用，即翅膀和角的發育一定程度上依賴於相同的基因調控網絡。

作者們繼續驗證前胸背部的角是否能夠轉化為異位翅膀。他們選擇了 Hox 基因Sex combs reduced （Scr），這個基因特異性地決定前胸節的體節發育，在失活的情況下，第一個胸節將轉化為第二個胸節的特徵。他們在通過 RNA 幹擾失活掉Scr基因表達後發現，在第一個胸節角丟失的同時也長出了一對完整的異位翅膀，並且他們還發現在這個轉化過程中，角的大小和異位翅膀的大小是呈負相關的。

為了進一步確認異位翅膀的確是部分由角的原基轉化而來的，作者們想如果先把角的原基破壞掉，然後再失活Scr基因，那麼在異位還能不能發育成為一個完整的翅膀呢？作者們發現果蠅的研究中報導了一個基因pannier（pnr）可以特異性的決定身體背側中間的發育6，因此他們也在這三個蜣螂物種當中用 RNA 幹擾將基因pnr的表達失活，他們發現角丟失了，即角的原基遭到破壞。但是這並不影響前胸節側部器官和第二第三胸節翅膀的正常發育。因此他們緊接著在同一個個體中先後將基因pnr和Scr的表達失活，他們發現異位的翅膀的特徵不再完整，而且大小也比Scr單基因失活的異位翅膀小。進一步證實了角的原基的確在基因Scr失活情況下轉化成了異位翅膀的一部分。作者們還通過原位雜交和 RNA-seq 進一步揭示了翅膀發育相關基因在角中的表達情況，並且發現系列同源器官同時也建立了器官特異性的轉錄組圖譜。

作者們的結果證明了甲蟲前胸背部的角和翅膀的系列同源關係，即甲蟲胸角是由翅膀的系列同源器官進化而來的。這一結果解釋了為什麼前胸節成為進化新奇性和多樣性的熱點區域。前胸節的一些新的複雜性狀很有可能是由翅膀的系列同源器官進化而來的。

甲蟲的角是一個教科書式的新性狀，然而作者們的研究發現其與翅膀的系列同源關係，這也引起了更多的思考：傳統上對進化新徵的定義是不是還適合最新的研究認識？是否需要去重新思考如何來定義進化新徵？

杜克大學 Frederik Nijhout 教授為此研究撰寫了評論文章並給予高度評價7。

論文信息

【標題】Beetle horns evolved from wing serial homologs

【作者】Yonggang Hu, David M. Linz, Armin P. Moczek

【期刊】Science

【日期】22 Nov 2019

【DOI】10.1126/science.aaw2980

【連結】https://science.sciencemag.org/content/366/6468/1004

【摘要】Understanding how novel complex traits originate is a foundational challenge in evolutionary biology. We investigated the origin of prothoracic horns in scarabaeine beetles, one of the most pronounced examples of secondary sexual traits in the animal kingdom. We show that prothoracic horns derive from bilateral source tissues; that diverse wing genes are functionally required for instructing this process; and that, in the absence of Hox input, prothoracic horn primordia transform to contribute to ectopic wings. Once induced, however, the transcriptional profile of prothoracic horns diverges markedly from that of wings and other wing serial homologs. Our results substantiate the serial homology between prothoracic horns and insects wings and suggest that other insect innovations may derive similarly from wing serial homologs and the concomitant establishment of structure-specific transcriptional landscapes.

作者簡介：胡永剛，本科、碩士均畢業於西南大學，博士畢業於德國哥廷根大學。自 2017 年起至今在印第安納大學生物系從事博士後研究，現主要以甲蟲的角為模式來研究新的複雜性狀和多樣性的進化發育機制，以及表型和發育可塑性。

參考來源：

1. Müller, G. B. & Wagner, G. P. Novelty in Evolution: Restructuring the Concept.Annual Review of Ecology and Systematics22, 229–256 (1991).

2. Hu, Y., Linz, D. M. & Moczek, A. P. Beetle horns evolved from wing serial homologs.Science366, 1004–1007 (2019).

3. Hu, Y. et al. A morphological novelty evolved by co-option of a reduced gene regulatory network and gene recruitment in a beetle.Proc. Biol. Sci.285, 20181373 (2018).

4. Clark-Hachtel, C. M., Linz, D. M. & Tomoyasu, Y. Insights into insect wing origin provided by functional analysis of vestigial in the red flour beetle, Tribolium castaneum.Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.110, 16951–16956 (2013).

5. Linz, D. M. & Tomoyasu, Y. Dual evolutionary origin of insect wings supported by an investigation of the abdominal wing serial homologs in Tribolium.PNAS115, E658–E667 (2018).

6. Calleja, M. et al. Generation of medial and lateral dorsal body domains by the pannier gene of Drosophila.Development127, 3971–3980 (2000).

7. Nijhout, H. F. The multistep morphing of beetle horns.Science366, 946–947 (2019).